출처:

Mao, X. et al. (2021). The deep population history of northern East Asia from the Late Pleistocene to the Holocene. Cell 184, 3256–3266.e13.

 

The deep population history of northern East Asia from the Late Pleistocene to the Holocene

플라이스토세 말기에서 홀로세에 이르는 동북아시아의 심층적인 인구 역사

In brief

Mao et al. demonstrate that the ancestry of the ca. 40 ka individual from Tianyuan Cave near Beijing was widespread geographically and temporally before the Last Glacial Maximum (LGM; ca. 26.5–19 ka). At the end of the LGM, the earliest northern East Asian appeared. After 14 ka, populations in the Amur region comprised the closest East Asian source known for Ancient Paleo-Siberians. Among adaptive genetic variants, EDAR V370A was likely to have been elevated to high frequency after the LGM.

요약 

마오(Mao) 등은 약 40ka에 북경 근처 톈위안 동굴에서 발견된 개체의 조상이 LGM(약 26.5–19ka) 이전에 지리적·시간적으로 널리 분포했음을 보여준다. LGM 말기에는 최초의 북동아시아인이 등장했으며, 14ka 이후 아무르 지역 인구는 고대 팔레오-시베리아인의 알려진 가장 가까운 동아시아 기원을 형성했다. 적응 유전 변이 중 EDAR V370A는 LGM 이후 높은 빈도로 증가했을 가능성이 높다.

Highlights

  • Tianyuan/AR33K ancestry was widespread in northern East Asia before the LGM
  • The earliest northern East Asian appeared in the Amur region at the end of the LGM
  • The AR14K-related population is the closest East Asian source for Ancient Paleo-Siberians
  • EDAR V370A likely increased to high frequency after the LGM

하이라이트

  • 톈위안/AR33K 조상은 LGM 이전 북동아시아에 널리 분포했다. 
  • 최초의 북동아시아인은 LGM 말기에 아무르 지역에서 등장했다. 
  • AR14K 관련 인구는 고대 팔레오-시베리아인의 가장 가까운 동아시아 기원이다. 
  • EDAR V370A는 LGM 이후 높은 빈도로 증가했을 가능성이 있다.

 

Xiaowei Mao,1 Hucai Zhang,2,3, Shiyu Qiao,1,4,5 Yichen Liu,1,4 Fengqin Chang,2 Ping Xie,2 Ming Zhang,1 Tianyi Wang,1,6 Mian Li,1,7 Peng Cao,1 Ruowei Yang,1 Feng Liu,1 Qingyan Dai,1 Xiaotian Feng,1 Wanjing Ping,1 Chuzhao Lei,8 John W. Olsen,1,9 E. Andrew Bennett,1 and Qiaomei Fu1,4,5,10,

  1. Key Laboratory of Vertebrate Evolution and Human Origins, Institute of Vertebrate Paleontology and Paleoanthropology, Center for Excellence in Life and Paleoenvironment, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100044, China
  2. Institute for Ecological Research and Pollution Control of Plateau Lakes, School of Ecology and Environmental Science, Yunnan University, Kunming 650500, China
  3. CAS Center for Excellence in Tibetan Plateau Earth Sciences, Chinese Academy of Sciences (CAS), Beijing 100101, China
  4. Shanghai Qi Zhi Institute, Shanghai 200232, China
  5. University of the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
  6. Northwest University, Xi’an 710069, China
  7. Shandong First Medical University & Shandong Academy of Medical Sciences, Jinan 250000, China
  8. Key Laboratory of Animal Genetics, Breeding and Reproduction of Shaanxi Province, College of Animal Science and Technology, Northwest A&F University, Yangling 712100, China
  9. School of Anthropology, University of Arizona, Tucson, AZ 85721-0030, USA
  10. Lead contact

Correspondence: zhanghc@ynu.edu.cn (H.Z.), fuqiaomei@ivpp.ac.cn (Q.F.)

https://doi.org/10.1016/j.cell.2021.04.040

SUMMARY

Northern East Asia was inhabited by modern humans as early as 40 thousand years ago (ka), as demonstrated by the Tianyuan individual. Using genome-wide data obtained from 25 individuals dated to 33.6– 3.4 ka from the Amur region, we show that Tianyuan-related ancestry was widespread in northern East Asia before the Last Glacial Maximum (LGM). At the close of the LGM stadial, the earliest northern East Asian appeared in the Amur region, and this population is basal to ancient northern East Asians. Human populations in the Amur region have maintained genetic continuity from 14 ka, and these early inhabitants represent the closest East Asian source known for Ancient Paleo-Siberians. We also observed that EDAR V370A was likely to have been elevated to high frequency after the LGM, suggesting the possible timing for its selection. This study provides a deep look into the population dynamics of northern East Asia.

동북아시아는 약 4만 년 전(40ka)부터 현대 인류가 거주했던 것으로, 톈위안인(Tianyuan individual)에 의해 입증되었다. 아무르 지역에서 33.6~3.4ka로 추정되는 25명의 유전체 데이터를 바탕으로, 우리는 톈위안 관련 조상이 최종빙기절정기(Last Glacial Maximum; LGM) 이전 동북아시아 전역에 널리 퍼져 있었음을 보여준다. LGM의 최종 단계에 이르러, 최초의 동북아시아 인류가 아무르 지역에 나타났으며, 이들은 고대 동북아시아인의 기저 집단으로 여겨진다. 아무르 지역의 인류 집단은 약 1만4천 년 전(14ka)부터 유전적 연속성을 유지해 왔으며, 이 초기 거주민들은 고대 팔레오-시베리아인과 가장 가까운 동아시아 기원 집단으로 확인된다. 또한, EDAR V370A 유전자가 LGM 이후 높은 빈도로 증가했을 가능성을 관찰했으며, 이는 선택이 이루어진 시점을 암시할 수 있다. 본 연구는 동북아시아 인구 동태에 대한 심층적인 통찰을 제공한다.

INTRODUCTION

Anatomically and behaviorally modern humans were present in northern East Asia as early as 40 thousand years ago (ka) (Shang et al., 2007). The non-static definition of northern East Asia (Li and Cribb, 2014) includes the Mongolian plateau, northern China (Li et al., 2015), the Japanese archipelago, the Korean peninsula, and the mountainous regions of the Russian Far East, all of which fall within a similar latitude range as that of central and southern Europe. In Europe, human population movements and size were influenced by Ice Age climatic fluctuations (Fu et al., 2016; Tallavaara et al., 2015); e.g., the population size varied (ranging from 130,000–410,000) between 30 and 13 ka (Tallavaara et al., 2015). These climatic oscillations may have had a similar effect on the population history of high-latitude and high-elevation regions in Asia, as evidenced by archaeological finds that suggest gaps in human occupation in Mongolia during marine isotope stages 3 (beginning 57 ka) and 2 (beginning 29 ka) (Rybin et al., 2016). Although several studies have advanced our understanding of ancient East Asians from 9 ka to historical times (Ning et al., 2020; Wang et al., 2021; Yang et al., 2020), only two human genomes earlier than the Last Glacial Maximum (LGM; approximately 26.5–19 ka) (Clark et al., 2009) have been reported (40 ka from Tianyuan Cave in northern China; 34 ka from Salkhit in northeastern Mongolia) (Devie` se et al., 2019; Massilani et al., 2020; Yang et al., 2017). Thus, the population structure of northern East Asia before and after the LGM stadial is largely unknown, and the lack of human fossils dating to between 40–9 ka from this area hinders our understanding of this crucial period of human prehistory.

해부학적 및 행동적으로 현대 인류는 약 4만 년 전(40ka)부터 동북아시아에 존재했던 것으로 알려져 있다(Shang et al., 2007). 동북아시아의 비정적인(non-static) 정의(Li and Cribb, 2014)에 따르면, 몽골 고원, 중국 북부(Li et al., 2015), 일본 열도, 한반도, 그리고 러시아 극동 지역의 산악 지대가 포함되며, 이 지역들은 중앙 및 남유럽과 유사한 위도 범위에 속한다.

유럽에서는 빙하기 기후 변동이 인구 이동과 규모에 영향을 미쳤으며(Fu et al., 2016; Tallavaara et al., 2015), 예를 들어, 인구 규모는 약 3만 년에서 1만3천 년 전(30–13ka) 사이에 13만에서 41만 명으로 변화했다(Tallavaara et al., 2015). 이러한 기후 변동은 아시아의 고위도 및 고지대 지역의 인구 역사에도 유사한 영향을 미쳤을 가능성이 있으며, 몽골에서 해양 동위원소 단계 3(57ka 시작) 및 단계 2(29ka 시작) 동안 인간 거주 공백을 시사하는 고고학적 발견이 이를 뒷받침한다(Rybin et al., 2016).

비록 여러 연구가 9ka부터 역사적 시기에 이르기까지 고대 동아시아인들에 대한 이해를 발전시켜 왔으나(Ning et al., 2020; Wang et al., 2021; Yang et al., 2020), 마지막 빙하기 극대기(LGM; 약 26.5–19ka) 이전의 인간 유전체는 단 두 개만 보고되었다. 이들은 중국 북부 톈위안 동굴에서 발견된 약 40ka의 유골과 몽골 북동부 살힛에서 발견된 약 34ka의 유골이다(Deviese et al., 2019; Massilani et al., 2020; Yang et al., 2017). 따라서 LGM의 정체기 이전과 이후의 동북아시아 인구 구조에 대해서는 거의 알려져 있지 않으며, 이 지역에서 40–9ka에 해당하는 인간 화석의 부족은 이 중요한 선사 시대를 이해하는 데 큰 장애물로 작용한다.

RESULTS AND DISCUSSION

Samples and ancient DNA generation
샘플과 고대 DNA 생성

To examine deep population histories in northern East Asia, genome-wide genotype data were generated from 25 ancient humans from the Songnen Plain (Heilongjiang province, northeastern China) in the Amur region, associated with direct radiocarbon dates ranging from 33,590–3,420 calibrated years before present (cal BP). These individuals were recovered at construction sites without archaeological context or from eroded gullies and small valleys formed in alluvial deposits of the Songhua River and Nen River during summer rainy seasons. DNA was extracted from less than 100 mg of bone powder and used to construct single-stranded libraries that were enriched for human DNA using a panel of 1.2 million single-nucleotide polymorphisms (SNPs) (Fu et al., 2015). Enriched libraries were sequenced, resulting in SNP panel coverage from 0.002– 14.453 (Table 1). All samples showed low levels of modern human contamination (Table 1).

동북아시아의 심층적인 인구 역사를 조사하기 위해, 아무르 지역(중국 동북부 흑룡강성 송넌 평원)에서 출토된 25명의 고대 인류의 게놈 전반적 유전자형 데이터가 생성되었다. 이들은 직접 방사성탄소 연대를 통해 33,590–3,420 보정 년(cal BP)으로 추정된다. 이 개체들은 고고학적 맥락 없이 건설 현장에서 발견되거나, 여름 우기에 송화강과 눈강의 충적 퇴적물에서 형성된 침식된 계곡 및 작은 골짜기에서 수습되었다.

각 샘플에서 100mg 미만의 골 분말에서 DNA를 추출해, 120만 개의 단일염기다형성(SNP) 패널을 사용해 인간 DNA를 풍부화한 단일가닥 라이브러리를 구축했다(Fu et al., 2015). 풍부화된 라이브러리를 시퀀싱한 결과, SNP 패널의 커버리지는 0.002에서 14.453까지 다양했으며(Table 1), 모든 샘플은 현대 인간 오염 수준이 낮았다(Table 1).

Table 1. Newly sampled individuals included in this study

표 1. 본 연구에 포함된 신규 샘플 개체들 

Removing close relatives (defined as first-or second-degree relationships) (Table S1) and individuals with less than 25,000 SNPs resulted in a final dataset of 20 unrelated individuals (two individuals with SNP coverage lower than 50,000 are denoted with the suffix ‘‘_LowCov’’) (Table 1). Our final samples were combined into five main chronological groups, with similar genomic profiles within each group treated as populations: (1) one upper Pleistocene individual from before the LGM (denoted AR33K; 34,324–32,360 cal BP; AR represents Amur region, followed by the approximate age in thousands of years [K]), (2) one upper Pleistocene individual dating to the end of the LGM (denoted AR19K; 19,587–19,175 cal BP), (3) two individuals dating to the period between 14,932 and 14,017 cal BP (denoted AR14K) at the end of the last glacial period, (4) four individuals from 12,735– 10,302 cal BP (denoted AR13–10K), and (5) 12 individuals from 9,425–3,360 cal BP (denoted AR9.2K_o, ARpost9K (n = 9), AR7.3K_LowCov, and AR3.4K_LowCov) (Figure 1A; Figure S1; Table 1; Table S1).

근친(1촌 또는 2촌 관계) 개체(Table S1)와 25,000개 미만의 SNP를 보유한 개체를 제외한 최종 데이터셋은 20명의 비근친 개체로 구성되었다. 이 중 SNP 커버리지가 50,000 미만인 두 개체는 “_LowCov” 접미사를 사용해 표시되었다(Table 1).

최종 샘플은 유사한 게놈 프로파일을 가진 개체들을 각 그룹으로 묶어 다섯 주요 연대 그룹으로 분류되었다.

  • LGM 이전의 후기 플라이스토세 개체(AR33K; 34,324–32,360 cal BP; AR은 아무르 지역과 천 년 단위의 연령[K]를 나타냄),
  • LGM 말기의 후기 플라이스토세 개체(AR19K; 19,587–19,175 cal BP),
  • 최후 빙하기 말기(14,932–14,017 cal BP)의 두 개체(AR14K),
  • 12,735–10,302 cal BP의 네 개체(AR13–10K),
  • 9,425–3,360 cal BP의 12개체(AR9.2K_o, ARpost9K [n = 9], AR7.3K_LowCov, AR3.4K_LowCov)로 구성되었다(Figure 1A; Figure S1; Table 1; Table S1).

Figure 1. Geographic and temporal distribution and population structure of newly sampled and published populations in northern East Asia

(A) Geographic and temporal distribution of newly sampled and published populations. Symbols as in (B).

(B) PCA of sampled and published East Asian and Siberian populations. The ancient populations (above) are projected on the principal components of modern populations (below). New samples are highlighted by red text and larger symbols.

(C) The pairwise genetic affinity among ancient East Asians using outgroup-f3 analysis. New samples are highlighted in red, and dashed rectangles show high genetic affinities. See also Figure S1 and Tables 1 and S1.

그림 1. 동북아시아 신규 샘플 및 기존 연구된 집단의 지리적·시간적 분포와 인구 구조 

(A) 신규 샘플과 기존 연구된 집단의 지리적 및 시간적 분포. 기호는 (B)와 동일함. 

(B) 동아시아 및 시베리아 집단의 PCA. 고대 집단(상단)은 현대 집단(하단)의 주성분에 투영됨. 신규 샘플은 빨간색 텍스트와 더 큰 기호로 강조됨. 

(C) 외군-f3 분석을 사용한 동아시아 고대 인구 간의 쌍별 유전적 친연성. 신규 샘플은 빨간색으로 강조되며, 점선 사각형은 높은 유전적 친연성을 나타냄. 추가 내용은 Figure S1 및 Tables 1, S1 참조.

 

Tianyuan-related ancestry was widespread geographically and temporally before the LGM
톈위안 관련 조상이 LGM 이전에 지리적·시간적으로 광범위하게 분포했다

Upper Pleistocene human population dynamics prior to the LGM stadial are largely unknown in East Asia because of limited fossil remains from this period (Bae et al., 2017). To better understand the early settlement of modern humans in East Asia, especially northern East Asia, we investigated the genomic profile of the pre-LGM (33.6 ka) AR33K specimen, a female individual. We first surveyed how this AR33K individual related to other ancient and modern populations globally using outgroup-f3 analysis (Patterson et al., 2012). Interestingly, outgroup-f3 results showed that AR33K and the 7,000-years-older Tianyuan individual share more genetic drift with each other than with all other tested populations (Figures 1C and 2A). Symmetry tests using D statistics (Patterson et al., 2012) also show that AR33K and Tianyuan form a cluster relative to all other ancient and modern populations globally (Figure S2), which is also supported by results from qpGraph (Patterson et al., 2012; Figure 3A) and the maximumlikelihood tree (Pickrell and Pritchard, 2012; Figure S3).

플라이스토세 후기, LGM 정체기 이전 동아시아 인구 동태에 대해서는 해당 시기의 화석 자료가 제한적이기 때문에 거의 알려져 있지 않다(Bae et al., 2017). 동아시아, 특히 동북아시아에서 현대 인류의 초기 정착을 더 잘 이해하기 위해, 우리는 LGM 이전(33.6ka)의 AR33K 표본, 한 여성 개체의 게놈 프로파일을 조사했다.

먼저, AR33K가 전 세계 고대 및 현대 인구와 어떤 관계를 가지는지 알아보기 위해 외군-f3 분석(outgroup-f3 analysis; Patterson et al., 2012)을 실시했다. 분석 결과, AR33K와 톈위안 개체(약 7,000년 더 오래된)의 유전적 부동(drift)은 다른 모든 실험 대상 집단보다 서로 더 많이 공유되는 것으로 나타났다(Figure 1C, Figure 2A). D 통계(symmetry tests; Patterson et al., 2012)를 활용한 대칭성 테스트에서도 AR33K와 톈위안이 전 세계 다른 고대 및 현대 인구보다 클러스터를 형성하는 것으로 나타났다(Figure S2). 이는 qpGraph(Patterson et al., 2012; Figure 3A)와 최대 우도 트리(maximum-likelihood tree; Pickrell and Pritchard, 2012; Figure S3) 결과로도 뒷받침되었다.

Figure 2. Genetic characteristics of AR33K and AR19K (A) Shared genetic drift between AR33K and published ancient populations older than 5 ka, using outgroup-f3 analysis. A higher value (represented by warmer colors) indicates a higher shared drift with AR33K. The intersection of the dotted lines indicates the location of AR33K. (B) Results for D(North, Qihe; AR19K, Mbuti) and D(AR19K, Qihe; North, Mbuti). North represents northern East Asians, including the ancient Amur region populations (red), ancient Shandong populations (purple), ancient West Liao River population (orange), ancient Mongolian populations (green), ancient inner Mongolian populations (blue), and ancient Yellow River population (brown). The dashed line indicates where D = 0. A solid circle indicates that |Z| > 3, and otherwise | Z| < 3. The thick gray bar indicates one standard error, and the thin gray bar indicates two standard errors. Directions of deviations of D statistics are labeled with population name on the x axis at the top left and right of the panels. All SNPs were used to compute D statistics. See also Figure S2 and Table S3.

그림 2. AR33K 및 AR19K의 유전적 특성 

(A) AR33K와 5ka 이전의 기존 고대 집단 간 공유된 유전적 부동(outgroup-f3 분석). 높은 값(따뜻한 색상으로 표시됨)은 AR33K와 더 높은 부동을 공유함을 나타낸다. 점선의 교차점은 AR33K의 위치를 나타낸다. 

(B) D(North, Qihe; AR19K, Mbuti)와 D(AR19K, Qihe; North, Mbuti)의 결과. North는 고대 아무르 지역 집단(빨간색), 고대 산동 집단(보라색), 고대 서요하 집단(주황색), 고대 몽골 집단(녹색), 고대 내몽골 집단(파란색), 고대 황하 집단(갈색)을 포함한 동북아시아 북부 집단을 나타낸다. 점선은 D = 0을 나타낸다. 실선 원은 |Z| > 3, 그렇지 않은 경우 |Z| < 3을 나타낸다. 두꺼운 회색 막대는 표준 오차 1개, 얇은 회색 막대는 표준 오차 2개를 나타낸다. D 통계의 편차 방향은 패널 상단 왼쪽과 오른쪽의 x축에 인구 이름으로 표시되었다. 모든 SNP를 사용해 D 통계를 계산했다. 추가 내용은 Figure S2 및 Table S3을 참조.

 

Additionally, these analyses placed AR33K and Tianyuan basal to all East Asians (Figure 3A; Figure S3), and analyses for detecting archaic introgressions (Peter, 2020) show that they exhibit an excess of Denisovan ancestry compared with younger populations (Table S2), similar to that reported by Massilani et al. (2020).

추가 분석에서는 AR33K와 톈위안이 모든 동아시아인보다 기저에 위치하며(Figure 3A, Figure S3), 고인류 유전자 유입(archaic introgressions)을 감지하기 위한 분석(Peter, 2020)에서는 이들이 이후 세대보다 데니소바인(Denisovan) 조상을 더 많이 가지고 있음을 보여준다(Table S2). 이는 Massilani et al. (2020)에서 보고된 바와 유사하다.

Figure 3. Admixture graph modeling with qpGraph and admixture modeling with qpAdm for Ancient Paleo-Siberians (Kolyma and UKY) (A and B) Admixture graph modeling with qpGraph (A) and admixture modeling with qpAdm (B) for Ancient Paleo-Siberians (Kolyma and UKY). Color coding for USR1 and AR14K is the same in both graphs. In qpGraph, yellow represents Tianyuan and AR33K, brown represents coastal northern East Asian ancestry, green represents coastal southern East Asian ancestry, and gray represents non-East Asian ancestries. InqpAdm, the error bars represent the standard errors of estimated ancestry proportions. See also Figure S3 and Table S5.

그림 3. 고대 팔레오-시베리아인(Kolyma와 UKY)의 혼합 그래프 모델링(qpGraph) 및 혼합 비율 추정(qpAdm) (A, B) 고대 팔레오-시베리아인(Kolyma와 UKY)에 대한 qpGraph를 사용한 혼합 그래프 모델링(A) 및 qpAdm을 사용한 혼합 비율 추정(B). 두 그래프에서 USR1과 AR14K의 색상 코딩은 동일하다. qpGraph에서는 노란색이 톈위안과 AR33K, 갈색이 북동아시아 해안 조상, 녹색이 남동아시아 해안 조상, 회색이 비동아시아 조상을 나타낸다. qpAdm에서는 오차 막대가 추정된 조상 비율의 표준 오차를 나타낸다. 추가 내용은 Figure S3 및 Table S5를 참조.

It has been shown previously that the Tianyuan individual shared more alleles with an 35,000-year-old individual from Belgium (GoyetQ116-1; Fu et al., 2016) than with other contemporary western Eurasians and shared more alleles with modern Amazonian populations (i.e., Surui) than other Native Americans (Yang et al., 2017). Despite the high genetic similarity between AR33K and Tianyuan, we find that AR33K does not share the same genetic affinity as Tianyuan to GoyetQ116-1. Instead, AR33K presents a profile similar to other ancient East Asians, showing a trend of elevated GoyetQ116-1 ancestry compared with other ancient western Eurasians, but just at or below the cutoff for statistical significance (3 standard deviations from the mean). We find no evidence that AR33K shares more alleles with Surui than other Native Americans (Table S3). Thus, a complex population structure may already have existed before the LGM stadial in northern East Asia.

이전 연구에서는 톈위안 개체가 약 35,000년 전 벨기에의 GoyetQ116-1 개체와 서유라시아 다른 현대 인구보다 더 많은 대립유전자를 공유했으며, 현대 아마존 집단(Surui)과도 다른 북미 원주민보다 더 많은 유사성을 가진 것으로 밝혀졌다(Fu et al., 2016; Yang et al., 2017).

하지만 AR33K와 톈위안 간 높은 유전적 유사성에도 불구하고, AR33K는 GoyetQ116-1과 톈위안이 공유했던 유전적 친화성을 공유하지는 않았다. 대신, AR33K는 고대 동아시아인들과 더 유사한 프로파일을 보이며, 고대 서유라시아인에 비해 GoyetQ116-1 관련 조상이 약간 높게 나타났지만 통계적 유의성 기준(평균에서 3 표준편차)을 넘지 않았다. 또한, AR33K가 Surui와 북미 원주민보다 더 많은 대립유전자를 공유했다는 증거는 발견되지 않았다(Table S3). 이는 LGM 이전 동북아시아에 이미 복잡한 인구 구조가 존재했을 가능성을 시사한다.

AR33K (33 ka) is roughly contemporary with Salkhit (34 ka) from the Salkhit Valley (northeastern Mongolia) and located at a similar distance from Salkhit (1,159 km) (Devie` se et al., 2019; Massilani et al., 2020) and Tianyuan cave (1,114 km) (Yang et al., 2017). The Salkhit individual has been proposed recently as an admixture of Tianyuan-related (75%) and Yana-related (25%) ancestries (Massilani et al., 2020). Similar to Tianyuan, Salkhit also shows a connection with GoyetQ116-1 (Massilani et al., 2020). However, unlike Salkhit, AR33K does not possess more Yana-related ancestry than Tianyuan (D(Salkhit, Tianyuan; Yana, Mbuti) > 0 [Z = 7.55]; D(Tianyuan, AR33K; Yana, Mbuti) 0 [Z = 1.88]). This probably indicates that Tianyuan-related ancestry was widespread before the LGM stadial in northern East Asia, geographically (from the North China Plain near present-day Beijing to the Salkhit Valley in northeastern Mongolia, and the Amur region of northeastern China) and temporally (from 40–33 ka). People with Tianyuanrelated ancestry may have admixed with people of Yanarelated ancestry in Mongolia while remaining isolated in the Amur region before the LGM.

AR33K(33ka)는 몽골 북동부 살힛 계곡의 살힛 표본(34ka)과 거의 동시대이며, 두 지역 간 거리는 약 1,159km, 톈위안 동굴과는 약 1,114km 떨어져 있다(Deviese et al., 2019; Massilani et al., 2020; Yang et al., 2017). 최근 연구에 따르면 살힛 개체는 톈위안 관련 조상(약 75%)과 야나(Yana) 관련 조상(약 25%)이 혼합된 것으로 보인다(Massilani et al., 2020). 살힛 개체도 GoyetQ116-1과 연결성을 보이지만(Massilani et al., 2020), AR33K는 살힛에 비해 야나 관련 조상을 더 많이 포함하지는 않았다.

이 결과는 LGM 이전에 톈위안 관련 조상이 지리적으로(중국 북부 베이징 인근 북중국 평원에서 몽골 북동부 살힛 계곡, 그리고 중국 동북부 아무르 지역까지)와 시간적으로(약 40–33ka) 광범위하게 분포했음을 시사한다. 톈위안 관련 조상을 가진 사람들은 LGM 이전 몽골에서는 야나 관련 조상과 혼합되었지만, 아무르 지역에서는 상대적으로 고립되어 있었던 것으로 보인다.

The appearance of the earliest northern East Asian at the end of the LGM
LGM 말기에 나타난 초기 동북아시아 인류

The LGM stadial had a large effect on prehistoric population dynamics in Europe (Fu et al., 2016; Tallavaara et al., 2015), however, little is known about how the profound climatic changes of this period affected populations in northern East Asia. Here we report genetic evidence from an East Asian individual who lived during theLGM (26.5–19 ka), AR19K, which is critical for understanding the population dynamics of northern East Asians at the end of this harsh period. We first assessed AR19K using principal component analysis (PCA) (Figure 1B) and outgroup-f3 analyses (Figure 1C), showing that AR19K has more genetic affinities with later East Asians compared with the earlier East Asians. The AR33K and Tianyuan individuals share a specific genetic drift that is not shared by AR19K and younger East Asians, a relationship supported by qpGraph modeling (Figure 3A) and Treemix (Figure S3). This specific drift is also reflected by D(Tianyuan, AR33K; AR19K/AR14K/AR13-10K/ ARpost9K, Mbuti) 0 ( 0.6 < Z < 1), D(AR19K/AR14K/AR13-10K/ARpost9K, Tianyuan; AR33K, Mbuti) < 0 ( 11.1 < Z < 10.2), and D(AR19K/AR14K/AR13-10K/ARpost9K, AR33K; Tianyuan, Mbuti) < 0 ( 11 < Z < 9.4) (Figure S2). These observations may suggest that a population change in northern East Asia had already occurred at the end of the LGM, earlier than the recently proposed post-LGM population change demonstrated by a 16,900-year-old subadult female (Khaiyrgas-1) found in Khaiyrgas Cave in Yakutia (Russia) (Kılınc¸ et al., 2021). This proposed population change may have occurred even earlier in the LGM because genetic continuity between 22 ka and 18 ka has been noted in individuals from the Mal’ta and Afontova Gora sites farther west in Siberia (Raghavan et al., 2014). Additional genetic and archaeological evidence during the LGM stadial in the Amur River Basin is needed to resolve the timing of the appearance of the lineage represented by AR19K and later individuals in this region.

LGM 정체기(26.5–19ka)는 유럽의 선사시대 인구 동태에 큰 영향을 미쳤다(Fu et al., 2016; Tallavaara et al., 2015). 하지만 이 시기의 극심한 기후 변화가 동북아시아 인구에 미친 영향에 대해서는 거의 알려져 있지 않다. 우리는 LGM 기간 중 생존한 동아시아 개체 AR19K의 유전적 증거를 보고하며, 이는 이 혹독한 시기의 말기에 동북아시아 인구 동태를 이해하는 데 중요한 단서를 제공한다.

우선, 주성분 분석(PCA; Figure 1B)과 외군-f3 분석(Figure 1C)을 통해 AR19K를 평가한 결과, AR19K는 초기 동아시아인들보다 이후 동아시아인들과 더 큰 유전적 친연성을 가진 것으로 나타났다. AR33K와 톈위안 개체는 AR19K 및 이후 동아시아인들과 공유하지 않는 특정한 유전적 부동을 공유하고 있으며, 이는 qpGraph 모델링(Figure 3A)과 Treemix(Figure S3) 결과로 뒷받침된다. 이러한 유전적 부동은 다음 통계에서도 반영된다.

D(Tianyuan, AR33K; AR19K/AR14K/AR13-10K/ARpost9K, Mbuti) ≈ 0 (0.6 < Z < 1)

D(AR19K/AR14K/AR13-10K/ARpost9K, Tianyuan; AR33K, Mbuti) < 0 (-11.1 < Z < -10.2)

D(AR19K/AR14K/AR13-10K/ARpost9K, AR33K; Tianyuan, Mbuti) < 0 (-11 < Z < -9.4) (Figure S2).

이러한 관찰은 LGM 말기에 이미 동북아시아에서 인구 변화가 발생했을 가능성을 시사하며, 이는 최근 러시아 야쿠티아 카이르가스 동굴(Khaiyrgas Cave)에서 발견된 16,900년 전(subadult female, Khaiyrgas-1) 개체로 제안된 LGM 이후 인구 변화보다 더 이른 시점에서 이루어졌을 수 있다(Kılınç et al., 2021).

이 인구 변화는 LGM 중에도 발생했을 가능성이 있으며, 이는 시베리아 서부 말타(Mal’ta)와 아폰토바 고라(Afontova Gora) 유적에서 22–18ka 사이 유전적 연속성이 관찰된 것과 일치한다(Raghavan et al., 2014). LGM 정체기 동안 아무르 강 유역에서 나타난 AR19K와 이후 개체들이 대표하는 계통의 출현 시기를 명확히 규명하기 위해서는 추가적인 유전 및 고고학적 증거가 필요하다.

It has been demonstrated recently that, by 8 ka at the latest, ancient coastal northern East Asian (aCNEA; including populations from the Chinese sites of Bianbian, Boshan, Xiaogao, and Xiaojingshan) and ancient coastal southern East Asian (aCSEA; including individuals from the Chinese sites of Qihe, Liangdao1, Liangdao2, Xitoucun, and Tanshishan) populations could already be separated into two distinct northern and southern genetic groups (Yang et al., 2020). We found that AR19K, along with the other newly sampled individuals reported here (from 14–6 ka), was genetically closer to aCNEA than to aCSEA (represented by Qihe) using D(aCNEA, Qihe; AR19K, Mbuti) (Figure 2B). The balanced D(AR19K, Qihe; aCNEA, Mbuti) for Xiaojingshan and Bianbian could be explained by their possessing relatively more aCSEA ancestry than other aCNEAs (Table S3). Interestingly, AR19K is found to be basal to ancient northern East Asians younger than 14 ka in admixture graph modeling using qpGraph and Treemix (Figure 3A; Figure S3). These results reveal the existence of a north-south separation as early as 19 ka, approximately 10,000 years earlier than observed previously (Yang et al., 2020). In addition, ancient northern East Asians younger than 14 ka share less genetic drift with AR19K than AR14K (Table S3), which is consistent with the basal position of AR19K for aCNEA. The analyses of AR19K, who lived toward the end of the LGM stadial, reveal this individual to be the earliest northern East Asian yet identified, thus having some degree of continuity with present-day northern East Asians and possessing a genetic ancestry distinct from that of the modern humans who occupied this region prior to the LGM (e.g., Tianyuan and AR33K).

최근 연구에 따르면, 약 8ka를 기점으로 고대 북동아시아 해안 집단(aCNEA; 중국 변변[Bianbian], 박산[Boshan], 소고[Xiaogao], 소경산[Xiaojingshan] 지역의 집단 포함)과 고대 남동아시아 해안 집단(aCSEA; 중국 기하[Qihe], 량도1[Liangdao1], 량도2[Liangdao2], 서두촌[Xitoucun], 탄석산[Tanshishan] 지역의 집단 포함)은 이미 두 개의 뚜렷한 북쪽 및 남쪽 유전적 그룹으로 분리되었음이 확인되었다(Yang et al., 2020). 우리는 D(aCNEA, Qihe; AR19K, Mbuti) 분석을 통해 AR19K와 본 연구에서 보고된 다른 신규 샘플들(14–6ka)이 aCSEA(기하로 대표됨)보다 aCNEA와 유전적으로 더 가까움을 발견했다(Figure 2B). 소경산과 변변에서 균형 잡힌 D(AR19K, Qihe; aCNEA, Mbuti) 값은 이들이 다른 aCNEA보다 상대적으로 더 많은 aCSEA 조상을 보유했기 때문으로 설명될 수 있다(Table S3).

흥미롭게도, qpGraph와 Treemix를 사용한 혼합 그래프 모델링에서 AR19K는 14ka 이후의 고대 북동아시아인들보다 기저에 위치한 것으로 나타났다(Figure 3A; Figure S3). 이러한 결과는 약 19ka 무렵 북-남 분리가 존재했음을 보여주며, 이는 이전 연구(Yang et al., 2020)에서 관찰된 시점보다 약 10,000년 더 이른 것이다. 또한, 14ka 이후의 고대 북동아시아인들은 AR19K보다 AR14K와 더 많은 유전적 부동을 공유하며(Table S3), 이는 AR19K가 aCNEA에 대해 기저적 위치를 차지한다는 결과와 일치한다.

LGM 정체기 말기에 살았던 AR19K에 대한 분석은 이 개체가 현재까지 확인된 가장 초기의 북동아시아인이며, 오늘날 북동아시아인들과 어느 정도의 연속성을 가지면서도, LGM 이전에 이 지역에 살았던 현대 인류(예: 톈위안과 AR33K)와는 유전적으로 구별되는 조상을 보유했음을 보여준다.

Genetic continuity in the Amur region and population interactions after the LGM
LGM 이후 아무르 지역의 유전적 연속성과 인구 상호작용

Ancient DNA samples recovered from Neolithic forager/farmers at Devil’s Gate cave (DevilsCave_N) in Primorsky Krai, far eastern Russia and the Amur River Basin reveal that genetic continuity with modern populations existed in the Amur region since 8 ka (Ning et al., 2020; Sikora et al., 2019; Siska et al., 2017).

러시아 극동 프리모르스키 크라이의 《악마문 동굴(Devil’s Gate Cave)》에서 수습된 신석기 채집/농업인(DevilsCave_N)의 고대 DNA 샘플과 아무르 강 유역에서 발견된 샘플들은 약 8ka 이후부터 현대 인구와의 유전적 연속성이 아무르 지역에서 존재했음을 보여준다(Ning et al., 2020; Sikora et al., 2019; Siska et al., 2017).

However, population dynamics in the Amur region are unclear before 8 ka. Our younger samples were clustered into four subgroups based on genetic affinity and time, including AR14K, AR13-10K, ARpost9K, and AR9.2K_o (Figures 1B and 1C). This increased sampling from a large temporal range after the LGM stadial allows a better resolution of population dynamics in the Amur region and surrounding areas. Overall, PCA (Figure 1B), outgroup-f3 (Figure 1C), and ADMIXTURE (Alexander et al., 2009; Figure S4) analyses indicate that AR14K, AR13-10K, and ARpost9K are genetically closest to the Devils-Cave_N population. This was validated because D statistics show that post-LGM Amur region populations share more alleles with DevilsCave_N relative to other ancient northern East Asians (Figure 4A), which is also supported by results from qpGraph and Treemix (Figure 3A; Figure S3).

그러나 8ka 이전 아무르 지역의 인구 동태는 불분명하다. 본 연구의 후기 샘플들은 유전적 친연성과 시간에 따라 AR14K, AR13-10K, ARpost9K, AR9.2K_o로 네 개의 하위 그룹으로 분류되었다(Figures 1B and 1C). LGM 정체기 이후 광범위한 시간대를 아우르는 추가 샘플링은 아무르 지역 및 주변 지역의 인구 동태를 더 명확히 분석할 수 있도록 한다.

PCA(Figure 1B), 외군-f3(Figure 1C), ADMIXTURE(Alexander et al., 2009; Figure S4) 분석 결과, AR14K, AR13-10K, ARpost9K는 유전적으로 DevilsCave_N 인구와 가장 가까운 것으로 나타났다. 이는 D 통계에서도 확인되었으며, LGM 이후 아무르 지역 인구가 다른 고대 동북아시아인들보다 DevilsCave_N과 더 많은 대립유전자를 공유한다는 사실로 뒷받침된다(Figure 4A). qpGraph와 Treemix 분석 결과(Figure 3A; Figure S3) 또한 이를 지지한다.

Figure 4. Ancient populations in the Amur region after 19 ka and time transect of EDAR V370A (A) Genetic affinities with DevilsCave_N and post-LGM populations in the Amur region (AR14K, AR13-10K, and ARpost9K) with D statistics. North represents northern East Asians and Ancient Paleo-Siberians, including Ancient Paleo-Siberians (Kolyma and UKY; pink), ancient Amur region populations (red), ancient Shandong populations (purple), ancient West Liao River population (orange), ancient Mongolian populations (green), ancient inner Mongolian populations (blue), and ancient Yellow River population (brown). Directions of deviations of D statistics are labeled with the population name on the x axis at the top left and right. All SNPs were used to compute D statistics. (B) Allele counts for adaptive mutations of EDAR V370A in Tianyuan, ancient populations in the Amur region, and recently published ancient northern East Asians (Yumin, Bianbian, Boshan, Xiaogao, and Xiaojingshan) (Yang et al., 2020) from 40–6 ka. Purple shading represents the period of the LGM. Dots represent genotype calls (blue, ancestral alleles; red, derived alleles; gray, missing alleles). The number at the top of the bar (separated by a comma) shows the allele coverage for the derived and ancestral allele, and the number in parentheses at the bottom of the bar shows the number of individuals included in that time column. Genotypes were called using a maximum-likelihood-based method (snpAD) that takes into account possible errors in the covered alleles. See also Figure S4, Table S6, and STAR Methods.

그림 4. 19ka 이후 아무르 지역 고대 인구와 EDAR V370A의 시간적 변화 

(A) D 통계를 사용한 DevilsCave_N 및 LGM 이후 아무르 지역 인구(AR14K, AR13-10K, ARpost9K)와의 유전적 친연성. “North”는 북동아시아인 및 고대 팔레오-시베리아인(Ancient Paleo-Siberians, Kolyma와 UKY; 분홍색), 고대 아무르 지역 인구(빨간색), 고대 산동 인구(보라색), 고대 서요하 인구(주황색), 고대 몽골 인구(녹색), 고대 내몽골 인구(파란색), 고대 황하 인구(갈색)를 포함한다. D 통계 편차의 방향은 패널 상단 왼쪽과 오른쪽의 x축에 인구 이름으로 표시되었다. 모든 SNP를 사용하여 D 통계를 계산했다. 

(B) 40–6ka 동안 톈위안, 아무르 지역 고대 인구, 최근 발표된 북동아시아 고대 인구(Yumin, Bianbian, Boshan, Xiaogao, Xiaojingshan; Yang et al., 2020)의 EDAR V370A 적응 돌연변이 대립유전자 수. 보라색 음영은 LGM 기간을 나타낸다. 점은 유전자형 호출(genotype calls)을 나타내며, 파란색은 조상 대립유전자, 빨간색은 유도 대립유전자, 회색은 누락된 대립유전자를 의미한다. 막대 상단의 숫자(쉼표로 구분)는 유도 대립유전자와 조상 대립유전자의 커버리지를 나타내며, 막대 하단 괄호 속 숫자는 해당 시간대 열에 포함된 개체 수를 나타낸다. 유전자형 호출은 대립유전자 커버리지의 오류를 고려하는 최대우도 기반 방법(snpAD)을 사용해 수행되었다. 추가 내용은 Figure S4, Table S6, 그리고 STAR Methods를 참조.

In addition, we observed a decrease in human background relatedness, as measured by short runs of homozygosity (ROHs) (4–8 cM) after 14 ka, which suggests an increasing local population size in the Amur region, probably because of the transition to sedentary farming (the ‘‘Neolithic transition’’) (Table S4; Bacci, 2017; Diamond and Bellwood, 2003). One outlier population, AR9.2K_o, is genetically close to ancient populations in the Amur region after 14 ka. Interestingly, this individual also shares some genetic affinity with ancient Shandong populations (Table S3), but this possible population interaction needs to be confirmed by further sampling. Our results demonstrate that the genetic continuity reported between modern inhabitants of the Amur River Basin and the Devil’s Gate cave population probably started as early as 14 ka, 6,000 years earlier than proposed previously (Ning et al., 2020; Sikora et al., 2019; Siska et al., 2017). This is consistent with the archaeological record of the earliest appearance of pottery in the Amur region (15 ka) (Wang et al., 2017; Yue et al., 2019). In addition, the great biological diversity of the Amur region enabled humans to adopt varied, rich subsistence strategies, including hunting, fishing, and animal husbandry, to support this genetic continuity (Ning et al., 2020).

추가적으로, 14ka 이후 인간의 배경 관련성(human background relatedness)이 감소한 것이 관찰되었는데, 이는 짧은 상동 접합구간(ROHs; 4–8 cM)을 통해 측정된 결과로, 이는 아무르 지역의 지역 인구 규모가 증가했음을 시사한다. 이는 아마도 정착 농업으로의 전환(‘신석기 전환’) 때문일 가능성이 크다(Table S4; Bacci, 2017; Diamond and Bellwood, 2003).

AR9.2K_o라는 예외적 집단은 14ka 이후의 고대 아무르 지역 인구와 유전적으로 가깝지만, 흥미롭게도 고대 산동 지역 인구와도 일부 유전적 친연성을 공유한다(Table S3). 하지만 이러한 인구 상호작용 가능성은 추가 샘플링을 통해 확인되어야 한다.

우리의 연구 결과는 아무르 강 유역의 현대 거주민과 악마문동굴 인구 사이의 유전적 연속성이 약 14ka부터 시작되었을 가능성을 보여준다. 이는 이전에 제안된 시점(Ning et al., 2020; Sikora et al., 2019; Siska et al., 2017)보다 6,000년 더 이른 것이다. 이 결과는 아무르 지역에서 도자기가 처음 등장한 시기(약 15ka)와도 일치한다(Wang et al., 2017; Yue et al., 2019). 또한, 아무르 지역의 높은 생물학적 다양성은 인간이 사냥, 어로, 가축 사육을 포함한 다양한 풍부한 생계 전략을 채택할 수 있게 하여 이러한 유전적 연속성을 뒷받침했음을 보여준다(Ning et al., 2020).

An early human population defined as Ancient Paleo-Siberians (represented by the 10,000-year-old Kolyma individual from northeastern Siberia and the 14,000-year-old Ust-Kyakhta-3 or UKY specimen found near Lake Baikal in southern Siberia) have been proposed to have descended from Ancient North Eurasian (ANE)-related populations, mixing with newly arriving people carrying East Asian ancestry (Sikora et al., 2019; Yu et al., 2020). Ancient Paleo-Siberians have also been shown to be the closest relatives to Native American populations outside of the Americas and were associated with the spread of a microblade technology and post-LGM reduction of the Mammoth Steppe ecological community (Pitulko and Nikolskiy, 2012; Sikora et al., 2019). However, the modeling of Ancient Paleo-Siberians as a two-way mixture of DevilsCave_N (representing East Asian ancestry) and AfontovaGora3 (Fu et al., 2016) (representing ANE ancestry) was unsuccessful for UKY (tail probability = 1.45E–03) or Kolyma (tail probability = 3.98E–08) (Yu et al., 2020), indicating East Asian populations that could have feasibly contributed to the Ancient Paleo-Siberians have not yet been identified. We explored the relationship between the northern East Asian samples older than 13,000 years (AR19K and AR14K) and Ancient Paleo-Siberians. Using qpAdm, we showed that both UKY and Kolyma could be successfully modeled as a mixture of AR19K/AR14K and USR1 (Figure 3B; Table S5). It was also demonstrated through qpGraph that the AR14K-related population could be the direct East Asian source for Ancient Paleo-Siberians (Figure 3A). This is consistent with D statistics that indicate that Ancient Paleo-Siberians were genetically closer to Amur region populations after 14 ka (D(AR14K/AR13-10K/ ARpost9K, AR19K; UKY, Mbuti) [2.5 < Z < 3.9]) than to other ancient northern East Asians (i.e., D(aCNEA, AR19K; UKY, Mbuti) [0.7 < Z < 1.4]) (Table S3). We propose that Amur region ancestry after 14 ka is a better fit than DevilsCave_N ancestry for the East Asian component in Ancient Paleo-Siberians and, thus, that Amur region populations could have been at the forefront of interactions with ANE-related populations that likely contributed to Ancient Paleo-Siberians.

고대 팔레오-시베리아인(Ancient Paleo-Siberians)으로 정의되는 초기 인류 집단은 약 1만 년 전 북동 시베리아의 콜리마(Kolyma) 개체와 약 1만4천 년 전 남부 시베리아 바이칼호 근처에서 발견된 우스트-캬크타-3(Ust-Kyakhta-3, UKY) 표본으로 대표된다. 이들은 고대 북유라시아인(ANE) 계통 인구에서 기원했으며, 동아시아 조상을 가진 새로운 이주 집단과 혼합되었다는 가설이 제시되었다(Sikora et al., 2019; Yu et al., 2020). 또한, 고대 팔레오-시베리아인은 아메리카 대륙 외부에서 현대 아메리카 원주민과 가장 가까운 친연성을 가지며, 마이크로블레이드 기술의 확산 및 LGM 이후 매머드 스텝(Mammoth Steppe) 생태계 감소와 연관된 것으로 밝혀졌다(Pitulko and Nikolskiy, 2012; Sikora et al., 2019).

그러나, 고대 팔레오-시베리아인을 DevilsCave_N(동아시아 조상을 대표)과 AfontovaGora3(ANE 조상을 대표) 간의 단순 2항 혼합 모델로 설명하려는 시도는 UKY(tail probability = 1.45E–03)와 Kolyma(tail probability = 3.98E–08)에서 실패했다(Yu et al., 2020). 이는 고대 팔레오-시베리아인에 기여했을 가능성이 있는 동아시아 집단이 아직 식별되지 않았음을 시사한다.

우리는 13ka 이전의 동북아시아 샘플(AR19K와 AR14K)과 고대 팔레오-시베리아인 간의 관계를 조사했다. qpAdm 분석 결과, UKY와 Kolyma는 AR19K/AR14K와 USR1의 혼합으로 성공적으로 모델링될 수 있었다(Figure 3B; Table S5). 또한, qpGraph 분석에서는 AR14K 관련 인구가 고대 팔레오-시베리아인의 직접적인 동아시아 기원이 될 수 있음을 보여주었다(Figure 3A).

이 결과는 D 통계와도 일치한다. 14ka 이후의 아무르 지역 인구는 고대 팔레오-시베리아인과 유전적으로 더 가까웠으며(D(AR14K/AR13-10K/ARpost9K, AR19K; UKY, Mbuti) [2.5 < Z < 3.9]), 다른 고대 북동아시아인들보다 낮은 친연성을 보였다(D(aCNEA, AR19K; UKY, Mbuti) [0.7 < Z < 1.4]) (Table S3).

우리는 14ka 이후 아무르 지역 조상이 고대 팔레오-시베리아인의 동아시아 성분을 설명하는 데 DevilsCave_N 조상보다 더 적합하며, 따라서 아무르 지역 인구가 고대 팔레오-시베리아인 형성에 기여했을 가능성이 높은 ANE 관련 인구와의 상호작용에서 중심적인 역할을 했을 것이라고 제안한다.

Adaptive genetic variants in northern East Asians from 40 to 6 ka
40–6ka 동북아시아에서 적응 유전 변이

Even though selection has been inferred in western Eurasians utilizing ancient DNA (Lindo et al., 2018; Mathieson et al., 2015; Ye et al., 2017), the limited availability of ancient East Asian genomes has precluded similar research in East Asia. The data presented here, together with those from recently published ancient East Asian populations (Yang et al., 2020), provide a large temporal window from 40–6 ka (spanning the pre-and post-LGM periods) to understand the evolution of adaptive variants. One important adaptive variant for East Asians is the EDAR V370A mutation (frequency at 93.7% in Han Chinese in Beijing, China [CHB]; Auton et al., 2015), which has been demonstrated through genome-wide association studies to be associated with thicker hair shafts, more sweat glands, and shovel-shaped incisors (Fujimoto et al., 2008; Tan et al., 2013). However, the precise mechanism behind EDAR V370A selection is difficult to detect using evidence obtained only from modern genomes. Two selective mechanisms have been proposed: selection to increase vitamin D in breast milk in the low-UV environment around 20 ka or selection to modulate thermoregulatory sweating during a warm and humid climate around 30 ka (Hlusko et al., 2018; Kamberov et al., 2013). Here we show that mutation V370A in the EDAR gene appeared in all ancient East Asians (including AR19K), except for AR33K and Tianyuan, the only two individuals in our sample predating the LGM stadial in East Asia (Figure 4B; Table S6). This indicates that EDAR V370A was likely to be elevated to high frequency during or shortly after the LGM. These direct observations using ancient DNA make the hypothesis that EDAR V370A was under selection during a warm and humid environment less likely (Kamberov et al., 2013). Furthermore, the allelic age of EDAR V370A has been estimated previously to be 11,400 years ago with a large confidence interval (4,300–43,700) using modern genomes (Peter et al., 2012), whereas our direct observation demonstrated that this allele emerged as early as 19 ka, as observed in the AR19K individual (Figure 4B), providing an older and more accurate upper boundary for the allelic age estimate. In conclusion, our findings reveal the demographic changes that occurred over a long period in northern East Asia, including before the LGM stadial (33 ka) and after (from 19–6 ka). This temporal transect witnessed two major population shifts before 14 ka, followed by long-term genetic continuity in the Amur region.

(1) Before the LGM, Tianyuan-related ancestry was widespread with no evidence of Yana-related ancestry in the Amur region. (2) At the close of the LGM (19 ka), Tianyuanrelated ancestry was likely replaced by modern East Asian ancestry. Also, the earliest northern East Asian population, represented by AR19K, appeared in the Amur region during the last stage of the LGM and is basal to all ancient northern East Asians. (3) After 14 ka, populations in the Amur region maintained genetic continuity and are the closest East Asian source known for Ancient Paleo-Siberians, one branch of which represents the closest relative of Native American populations outside of the Americas. In addition to uncovering previously unknown population dynamics, our analyses provide the ancient DNA evidence to narrow the timing of the appearance of EDAR V370A, indicating that this genetic variant was likely elevated to high frequency during or shortly after the LGM.

고대 DNA를 활용한 연구를 통해 서유라시아에서 선택압이 밝혀졌지만(Lindo et al., 2018; Mathieson et al., 2015; Ye et al., 2017), 동아시아에서는 고대 게놈 데이터의 부족으로 유사한 연구가 어려웠다. 본 연구와 최근 발표된 고대 동아시아 집단 데이터(Yang et al., 2020)는 LGM 이전과 이후를 포함하는 40–6ka의 긴 시간적 범위를 제공하며, 적응 변이의 진화를 이해하는 데 기여한다.

동아시아인들에게 중요한 적응 변이 중 하나는 EDAR V370A 돌연변이로, 이는 유전체 연관 연구를 통해 굵은 모발, 많은 땀샘, 삽 모양의 앞니와 관련이 있음이 밝혀졌다(Fujimoto et al., 2008; Tan et al., 2013). EDAR V370A 선택의 정확한 메커니즘은 현대 게놈 데이터만으로는 확인하기 어렵다. 두 가지 선택 메커니즘이 제안되었는데, 약 20ka 무렵 낮은 자외선 환경에서 모유 내 비타민 D 증가를 위한 선택(Hlusko et al., 2018)과 약 30ka 무렵 따뜻하고 습한 환경에서 체온 조절을 위한 땀 분비 조절 선택(Kamberov et al., 2013)이다.

본 연구에서는 동아시아 고대 개체(AR19K 포함)에서 EDAR 유전자의 V370A 돌연변이가 발견되었으나, LGM 이전 동아시아에서 유일한 샘플인 AR33K와 톈위안에서는 관찰되지 않았다(Figure 4B; Table S6). 이는 EDAR V370A가 LGM 기간 중 또는 직후에 높은 빈도로 증가했음을 시사하며, 따뜻하고 습한 환경에서의 선택 가설(Kamberov et al., 2013)의 가능성을 낮춘다.

또한, 현대 게놈 데이터를 사용한 이전 연구에서는 EDAR V370A의 대립유전자 연령을 약 11,400년 전(신뢰 구간 4,300–43,700)으로 추정했으나(Peter et al., 2012), 본 연구의 직접적인 관찰에서는 이 대립유전자가 약 19ka 무렵 AR19K에서 나타났음을 보여주어 더 오래되고 정확한 상한선을 제공한다(Figure 4B).

결론적으로, 본 연구는 동북아시아에서 LGM 이전(약 33ka)과 이후(약 19–6ka)에 걸친 인구 변화를 밝혀냈다. 이 시기에는 두 차례의 주요 인구 변화와 아무르 지역의 장기적 유전적 연속성이 포함된다.

  1. LGM 이전: 톈위안 관련 조상이 널리 분포했으며, 아무르 지역에서는 야나 관련 조상의 흔적이 발견되지 않았다.
  1. LGM 말기(약 19ka): 톈위안 관련 조상이 현대 동아시아 조상으로 대체되었을 가능성이 있다. 또한, LGM의 마지막 단계 동안 AR19K로 대표되는 최초의 북동아시아 인구가 아무르 지역에 등장했으며, 이는 모든 고대 북동아시아인의 기저 집단에 해당한다.
  1. 14ka 이후: 아무르 지역 인구는 유전적 연속성을 유지했으며, 이는 고대 팔레오-시베리아인의 가장 가까운 동아시아 기원으로 확인된다. 고대 팔레오-시베리아인은 아메리카 대륙 외부에서 현대 아메리카 원주민과 가장 가까운 친연성을 가진 집단 중 하나로 알려져 있다.

본 연구는 이전에 알려지지 않은 인구 동태를 밝혔을 뿐만 아니라, EDAR V370A가 나타난 시기를 좁히는 고대 DNA 증거를 제공한다. 이 유전적 변이는 LGM 동안 또는 직후에 높은 빈도로 증가했을 가능성이 있다.

Limitations of the study
연구의 한계

Although this study presents a long time transect of ancient individuals from the Late Pleistocene to the Holocene, some of the detailed population dynamics need to be verified through further sampling. First, we must collect more samples representing the LGM stadial to further elucidate the post-LGM population replacement we observed and adaptations to environmental shifts by northern East Asians. Second, we must collect additional samples dating to the period after 14 ka to verify possible population interactions between ancient populations in the Amur region and surrounding territories, such as coastal Shandong.

본 연구는 후기 플라이스토세부터 홀로세에 이르는 고대 개체들의 긴 시간적 단면을 제시했지만, 일부 세부적인 인구 동태는 추가 샘플링을 통해 검증이 필요하다.

  1. LGM 정체기를 대표하는 더 많은 샘플을 수집하여, LGM 이후 관찰된 인구 대체와 북동아시아인의 환경 변화에 대한 적응을 보다 명확히 밝혀야 한다.
  2. 14ka 이후의 추가 샘플을 수집하여, 아무르 지역과 주변 지역(예: 해안 산동)의 고대 인구 간의 가능성 있는 상호작용을 확인해야 한다.

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