Xue, F., Wang, Y., Xu, S. et al. A spatial analysis of genetic structure of human populations in China reveals distinct difference between maternal and paternal lineages. Eur J Hum Genet 16, 705–717 (2008).

인용회수: 73 [2024.12.18.현재]

[관련논문]

Li, Hongjie, et al. “Genetic characteristics and migration history of a bronze culture population in the West Liao-River valley revealed by ancient DNA.” Journal of human genetics 56.12 (2011): 815-822.

중국에서는 모계 계통의 유전적 구성이 뚜렷한 남북 지리적 경향을 보인다[16].

[16] Xue, F., Wang, Y., Xu, S., Zhang, F., Wen, B., Wu, X. et al. A spatial analysis of genetic structure of human populations in China reveals distinct difference between maternal and paternal lineages. Eur. J. Hum. Genet. 16, 705–717 (2008).

[핵심내용]

For maternal lineages, we show that (1) there is a distinct north– south geographic genetic cline (Figure 2a), (2) there is a substantial genetic differentiation between northern and southern populations (Figure 2a), and (3) there is an identifiable boundary dividing the northern and southern populations (Figure 3b). It should be noted that the boundary dividing the south and north emerges only when non-Han populations are excluded (Figure 3b). When all populations are analyzed, the boundaries are mainly located in the peripheral regions of China where minority nationalities reside, although largely not significant, (Figure 3a). The most prominent division extends approximately along the Huai river and Qin mountains that are north to Yangtse river (Figure 3b), inconstant with what was proposed by Xiao et al5 using classic markers.

모계 계통에 대해 다음과 같은 결과를 확인했다.

1) 뚜렷한 남북 지리적 유전 경사가 존재한다(그림 2a).

2) 북부와 남부 인구 간에 상당한 유전적 분화가 있다(그림 2a).

3) 북부와 남부 인구를 구분하는 경계가 식별 가능하다(그림 3b).

특히, 남북을 구분하는 경계는 비한족 인구가 제외되었을 때만 명확히 나타난다는 점에 주목해야 한다(그림 3b). 모든 인구를 분석했을 때, 경계는 주로 중국 주변 지역에 위치하며, 이곳은 주로 소수 민족이 거주하는 지역이다. 그러나 대부분 유의미하지 않은 것으로 나타났다(그림 3a).

가장 두드러진 구분은 양자강 북쪽의 회하(淮河)와 진산(秦山)을 따라 확장된다(그림 3b). 이는 샤오(Xiao) 등[5]이 고전적 유전자 표지를 사용해 제안한 결과와 일치하지 않는다.

In the past two millennia, there have been major population movements toward the south in China.8,29 – 32 In particular, Wen et al7 showed that such movements were sex-biased and mostly involving much more males than the females. These sex-biased gene flows, therefore, constituted a great deal of impact on the genetic structures of the extant populations and led to the differential structures of the populations between the maternal and paternal lineages as seen in this study.

지난 2000년 동안 중국에서는 남쪽으로의 주요 인구 이동이 있었다[8,29–32]. 특히, 원(Wen) 등[7]은 이러한 이동이 성별 편향적이었으며, 주로 남성이 여성보다 훨씬 더 많이 관여했음을 보여주었다. 따라서 이러한 성별 편향적 유전자 흐름은 현재 인구의 유전 구조에 큰 영향을 미쳤으며, 본 연구에서 관찰된 모계와 부계 계통 간의 차별적인 구조를 초래했다.

[7] Wen B, Li H, Lu D et al: Genetic evidence supports demic diffusion of Han culture. Nature 2004; 431: 302 – 305.
[8] Yao YG, Nie L, Harpending H, Fu YX, Yuan ZG, Zhang YP: Genetic relationship of Chinese ethnic populations revealed by mtDNA sequence diversity. Am J Phys Anthropol 2002; 118: 63 – 76.
[29] Du R, Yip VF: Ethnic Groups in China. Beijing: Science Press, 1993. (in Chinese).
[30] You Z: History of Yunnan Nationalities. Kunming: Yunnan University Press, 1994. (in Chinese).
[31] Wang ZH: History of Nationalities in China. Beijing: China Social Science Press, 1994. (in Chinese).
[32] Ge JX, Wu SD, Chao SJ: Zhongguo Yimin Shi (The Migration History of China). Fuzhou: Fujian People’s Publishing House, 1997. (in Chinese).

 

A spatial analysis of genetic structure of human populations in China reveals distinct difference between maternal and paternal lineages

중국 인구의 유전 구조에 대한 공간 분석은 모계와 부계 계통 간의 뚜렷한 차이를 드러낸다.

Fuzhong Xue1,2, Yi Wang1, Shuhua Xu1,3, Feng Zhang1, Bo Wen1, Xuesen Wu1, Ming Lu1, Ranjan Deka4, Ji Qian1 and Li Jin*,1,3

  1. MOE Key Laboratory of Contemporary Anthropology and Center for Evolutionary Biology, School of Life Sciences, Fudan University, Shanghai, China;
  2. Department of Epidemiology and Biostatistics, School of Public Health, Shandong University, Jinan, China;
  3. Department of Computational Genomics, CAS-MPG Partner Institute for Computational Biology, SIBS, CAS, Shanghai, China;
  4. Department of Environmental Health, University of Cincinnati College of Medicine, Cincinnati, OH, USA

 

Analyses of archeological, anatomical, linguistic, and genetic data suggested consistently the presence of a significant boundary between the populations of north and south in China. However, the exact location and the strength of this boundary have remained controversial. In this study, we systematically explored the spatial genetic structure and the boundary of north– south division of human populations using mtDNA data in 91 populations and Y-chromosome data in 143 populations. Our results highlight a distinct difference between spatial genetic structures of maternal and paternal lineages. A substantial genetic differentiation between northern and southern populations is the characteristic of maternal structure, with a significant uninterrupted genetic boundary extending approximately along the Huai River and Qin Mountains north to Yangtze River. On the paternal side, however, no obvious genetic differentiation between northern and southern populations is revealed.

고고학적, 해부학적, 언어학적, 유전학적 데이터 분석은 중국의 북부와 남부 인구 간에 중요한 경계가 존재한다는 점을 일관되게 시사했다. 그러나 이 경계의 정확한 위치와 강도는 여전히 논쟁의 대상이다. 본 연구에서는 91개 집단의 mtDNA 데이터와 143개 집단의 Y 염색체 데이터를 이용해 중국 인구의 남북 구분에 따른 공간 유전 구조와 경계를 체계적으로 탐구했다. 연구 결과, 모계와 부계 계통의 공간 유전 구조 간에 뚜렷한 차이가 있음을 강조한다. 모계 구조에서는 북부와 남부 인구 간에 상당한 유전적 분화가 특징적이며, 회하(淮河)와 진산(秦山)에서 양자강 북쪽에 이르는 명확하고 연속적인 유전 경계가 관찰되었다. 반면, 부계 구조에서는 북부와 남부 인구 간에 뚜렷한 유전적 분화가 나타나지 않았다.

목차

서문 Introduction

재료와 방법론 Material and methods

결과 Results

논의 Discussion

References

 

서문 Introduction

Analyses of archeological, anatomical, linguistic, and genetic data suggested consistently the presence of a significant boundary between the populations of north and south in China.1 Genetic differentiation between the southern and northern populations was observed at classic markers,2– 5 STR markers,6 mtDNA,7– 9 and Y-chromosome SNP markers.10,11 However, the exact location and the strength of this boundary have been remained controversial.10,12 Using classic markers, Xiao et al5 proposed a genetic boundary approximately located at Yangtze River. Wen et al7 found that the mtDNA haplogroup distribution showed substantial differentiation between northern and southern Hans, whereas the differentiation of Y-chromosome haplogroups between the south and north is much more evasive. Furthermore, using three human genetic marker systems (mtDNA, Y-chromosome, autosomal STR) and one human virus, Ding et al12 found that the north– south cline is virtually continuous and concluded that this can be better described by a model of simple isolation by distance. Therefore, the inconsistent and somewhat conflicting observations among different studies warrant a closer investigation of the spatial genetic structure of the populations in East Asia, especially considering the implication of such observations in understanding the origin and evolution of the populations and the application of such knowledge in designing molecular epidemiology studies. In this study, we systematically explored the spatial genetic structure and the boundary of north– south division of human populations in China.

고고학적, 해부학적, 언어학적, 유전학적 데이터 분석은 중국 북부와 남부 인구 간에 중요한 경계가 존재한다는 점을 일관되게 시사한다[1]. 북부와 남부 인구 간의 유전적 분화는 고전적 유전자 표지(classic markers)[2–5], STR 표지[6], mtDNA[7–9], 그리고 Y 염색체 SNP 표지[10,11]에서 관찰되었다. 그러나 이 경계의 정확한 위치와 강도는 여전히 논쟁의 대상이다[10,12]. 샤오(Xiao) 등은 고전적 유전자 표지를 사용해 양자강을 경계로 한 유전적 경계를 제안했다[5]. 원(Wen) 등은 mtDNA 하플로그룹 분포가 북방 한족과 남방 한족 간에 상당한 분화를 보여주는 반면, Y 염색체 하플로그룹의 분화는 훨씬 모호하다는 것을 발견했다[7]. 또한, 딩(Ding) 등은 세 가지 인간 유전자 표지(mtDNA, Y 염색체, 상염색체 STR)와 하나의 인간 바이러스를 사용해 북부-남부 경사(cline)가 사실상 연속적임을 발견했으며, 이를 단순 거리로 인한 격리 모델로 설명하는 것이 더 적절하다고 결론지었다[12]. 따라서 서로 다른 연구들 간의 관찰 결과가 일치하지 않거나 다소 상충되는 점은 동아시아 인구의 공간적 유전 구조를 보다 면밀히 조사할 필요성을 제기한다. 특히 이러한 관찰 결과가 인구의 기원과 진화 이해에 미치는 의미와 분자 역학 연구 설계에 적용되는 점을 고려할 때 더욱 그러하다. 본 연구에서는 중국 인구의 남북 구분에 따른 공간적 유전 구조와 경계를 체계적으로 탐구했다.

To characterize the differentiation between northern and southern populations, especially the boundaries between them, the statistical technique should deal with both geographic locations of populations and their high-dimensional genetic data. The common statistic methods used in the aforementioned studies,2,3,7 – 12 such as principle component analysis (PCA) and clustering analysis are less appropriate in reflecting spatial or geographic information.13 In this paper, therefore, the PCA in combination with inverse distance-weighting (IDW) interpolation was used to visualize spatial genetic patterns and detect geographic genetic clines in mtDNA and Y-chromosome data.14 In addition, the improved Monmomier’s algorithm model13,15 was used to identify the spatial genetic boundaries, and the genetic distograms were used to detect the statistical significance of spatial autocorrelation.16 The geographic information system (GIS) is a powerful tool for management, analysis, and display of geographic information, it is used in this study to visualize spatial patterns on a map. It integrates common database operations and statistical analysis with unique visualization of geographic information offered by maps.

북부와 남부 인구 간의 분화, 특히 그 경계를 특성화하기 위해 통계 기법은 인구의 지리적 위치와 고차원 유전 데이터를 모두 다룰 수 있어야 한다. 앞서 언급된 연구들에서 사용된 주성분 분석(PCA)과 군집 분석과 같은 일반적인 통계 기법[2,3,7–12]은 공간적 또는 지리적 정보를 반영하는 데 적합하지 않다[13]. 따라서 본 논문에서는 PCA와 역거리 가중(IDW) 보간법을 결합해 mtDNA와 Y 염색체 데이터의 공간 유전적 패턴을 시각화하고 지리적 유전 경사를 탐지했다[14]. 또한, 개선된 Monmomier 알고리즘 모델[13,15]을 사용해 공간 유전 경계를 식별했으며, 유전 거리도를 통해 공간적 자기 상관의 통계적 유의성을 검출했다[16]. 지리정보시스템(GIS)은 지리 정보를 관리, 분석 및 시각화하는 데 강력한 도구로, 본 연구에서는 공간 패턴을 지도 상에서 시각화하는 데 활용되었다. GIS는 일반적인 데이터베이스 작업과 통계 분석을 지도에서 제공하는 고유한 지리 정보 시각화와 통합한다.

Mitochondrial DNA (mtDNA) and Y-chromosome polymorphisms have been studied extensively in the context of human population genetics,1,17 which provide sufficient data for the analysis of spatial patterns of genetic structure. In this study, the spatial databases of 36 mtDNA haplogroups in 91 populations and 9 Y-chromosome haplogroups in 143 populations in China were developed, respectively. Such data were analyzed to characterize the spatial genetic structure and boundaries of genetic differentiation in human populations in China, with the emphasis on the comparison of such structure between the maternal and paternal lineages.

미토콘드리아 DNA(mtDNA)와 Y 염색체 다형성은 인간 집단 유전학 연구에서 광범위하게 연구되어 왔으며[1,17], 유전 구조의 공간적 패턴을 분석하는 데 충분한 데이터를 제공한다. 본 연구에서는 중국 내 91개 집단의 36개 mtDNA 하플로그룹과 143개 집단의 9개 Y 염색체 하플로그룹에 대한 공간 데이터베이스를 각각 구축했다. 이러한 데이터를 분석하여 중국 인구의 공간적 유전 구조와 유전적 분화의 경계를 특성화했으며, 특히 모계와 부계 계통 간 구조의 비교에 중점을 두었다.

 

재료와 방법론 Material and methods

샘플과 공간 데이터베이스. Samples and their spatial databases

Data on Y-chromosome and mtDNA of 3193 unrelated individuals from 80 Chinese populations speaking different languages across China were previously reported and included in this study.7,18 – 20 Additional data were obtained from the literatures and added to this study, and the final sample sizes were expanded to 3435 individuals from 91 Chinese populations for mtDNA and 5790 individuals from 143 Chinese populations for Y-chromosome. These encompass the samples from all provinces in China. Figure 1 shows the locations of the samples, and a list describing the sources of the data is provided as supplements (see Supplementary Materials 1 and 2).

중국 전역에서 서로 다른 언어를 사용하는 80개 집단의 Y 염색체와 mtDNA 데이터를 가진 3,193명의 비혈연 개체에 대한 이전 연구 결과가 본 연구에 포함되었다[7,18–20]. 추가 데이터는 문헌에서 확보하여 본 연구에 추가되었으며, 최종적으로 mtDNA는 91개 중국 집단의 3,435명, Y 염색체는 143개 중국 집단의 5,790명으로 샘플 크기가 확장되었다. 이 데이터는 중국 모든 성(省)을 포함하는 샘플을 아우른다. 그림 1은 샘플 위치를 나타내며, 데이터 출처에 대한 설명 목록은 보충 자료에서 확인할 수 있다(보충 자료 1 및 2 참조).

Figure 1. Locations of (a) 91 sampled populations for mtDNA and (b) 143 sampled populations for Y chromosome.
그림 1. (a) mtDNA에 대한 91개 샘플 집단의 위치와 (b) Y 염색체에 대한 143개 샘플 집단의 위치.

 

mtDNA와 Y 염색체 다형성과 하플로그룹. MtDNA and Y-chromosome polymorphisms and haplogroups

In the spatial databases, both the HVS motif and the coding region variations were used to define 36 haplogroups (A, B*, B4, B4a, B4b1, B5*, B5a, B5b, C, D*, D5, D5a, F*, F1a, F1b, F1c, F2a, G, M*, M7*, M7a, M7a1, M7b*, M7b1, M7b2, M7c, M8a, M9, N*, N9a, R*, R9a, R9b, R9c, Y, and Z) following the phylogeny of East Asian mtDNA.21 Thirteen bi-allelic Y-chromosome markers, YAP, M15, M130, M89, M9, M122, M134, M119, M110, M95, M88, M45, and M120 were used to define nine haplogroups (C, D, F*, K*, O3*, O3e, O1, O2a, and P*) following the Y-chromosome consortium nomenclature.7

공간 데이터베이스에서는 동아시아 mtDNA 계통수를 기반으로 HVS 모티프와 코딩 영역 변이를 사용해 36개의 하플로그룹을 정의했다(A, B*, B4, B4a, B4b1, B5*, B5a, B5b, C, D*, D5, D5a, F*, F1a, F1b, F1c, F2a, G, M*, M7*, M7a, M7a1, M7b*, M7b1, M7b2, M7c, M8a, M9, N*, N9a, R*, R9a, R9b, R9c, Y, Z)[21]. 13개의 이대립(Y-allelic) Y 염색체 마커(YAP, M15, M130, M89, M9, M122, M134, M119, M110, M95, M88, M45, M120)는 Y 염색체 컨소시엄 명명법을 따라 9개의 하플로그룹(C, D, F*, K*, O3*, O3e, O1, O2a, P*)을 정의하는 데 사용되었다[7].

지리적 유전 경사의 탐지. Detection of geographic genetic clines

To quantify the spatial variance of mtDNA or Y-chromosome, the PCA in combination with IDW interpolation was used to visualize spatial genetic patterns and detecting geographic genetic clines.14,22 PCA was first used to obtain principle component scores (PC1 and PC2) for each population. Then, the IDW algorithm was used to obtain synthetic maps of PC1 and PC2. IDW method has been used to create the contour maps of gene frequency distributions in human population genetics,14 in which, for each point, its interpolated estimate was made based on values at nearby locations weighted by their distance from the point. In this paper, the Natural Breaks (Jenks) method was used to classify the geographic genetic clines.23

mtDNA와 Y 염색체의 공간적 변화를 정량화하기 위해 PCA와 IDW 보간법을 결합해 공간 유전 패턴을 시각화하고 지리적 유전 경사를 탐지했다[14,22]. 먼저 PCA를 사용해 각 집단에 대한 주성분 점수(PC1 및 PC2)를 계산했다. 그런 다음 IDW 알고리즘을 사용해 PC1과 PC2의 통합 지도를 생성했다. IDW 방법은 인구 유전학에서 유전자 빈도 분포의 등고선을 생성하는 데 사용되었으며[14], 각 지점에서 보간된 값은 해당 지점에서의 거리에 따라 가중된 주변 위치의 값을 기반으로 계산되었다. 본 연구에서는 Natural Breaks(Jenks) 방법을 사용해 지리적 유전 경사를 분류했다[23].

공간 유전 경계의 식별. Identification of spatial genetic boundaries

Spatial boundaries indicate where abrupt changes were observed. In the present study, the ‘improved Monmomier’s algorithm’ model (BARRIER version 2.2)13,15,24 was used. The objective of Monmomier’s algorithm is to visualize data contained in genetic distance matrix on a geographical map and to identify boundaries by finding the largest differences between pairs of neighboring samples (populations). Fst statistics was used as distance measure.

공간 경계는 급격한 변화가 관찰된 지점을 나타낸다. 본 연구에서는 ‘개선된 몬모니에(Monmomier) 알고리즘’ 모델(BARRIER 버전 2.2)을 사용했다[13,15,24]. 몬모니에 알고리즘의 목적은 유전 거리 행렬에 포함된 데이터를 지리적 지도에 시각화하고, 인접 샘플(집단) 쌍 간의 가장 큰 차이를 찾아 경계를 식별하는 것이다. 유전 거리 측도로는 Fst 통계치를 사용했다.

공간 유전 자기 상관의 탐지. Detection of spatial genetic autocorrelation

To describe the spatial patterns for multiple haplogroups simultaneously, the genetic distogram analysis which was implemented in Spatial Genetic Software (SGS, version 1.0d) is used to detect the spatial genetic autocorrelation using Fst as genetic distance measure.16 Genetic distograms represent graphs where mean genetic distances (Fst) between all pairs of population belonging to a spatial distance class were plotted against the spatial distance classes, the statistical significance of spatial genetic autocorrelation are tested by a permutation procedure. To describe the spatial patterns for single haplogroup, the Moran’s I statistic25,26 together with the Moran Correlogram which were implemented in the software of Crime- Stat III (version 3.0) are used to detect the spatial genetic autocorrelation for each haplogroup, the statistical significance of spatial genetic autocorrelation are tested by a Monte Carlo simulation procedure.27 All the maps in this study were created by arcGIS9.0 (Environmental Systems Research Institute Inc., USA).

다수의 하플로그룹에 대한 공간 패턴을 동시에 설명하기 위해 Spatial Genetic Software(SGS, 버전 1.0d)에서 구현된 유전 거리도 분석을 사용해 Fst를 유전 거리 측도로 하여 공간 유전 자기 상관을 탐지했다[16]. 유전 거리도는 모든 집단 쌍 간 평균 유전 거리(Fst)를 공간 거리 구간에 따라 그래프로 나타낸다. 공간 유전 자기 상관의 통계적 유의성은 퍼뮤테이션 절차를 통해 테스트했다. 단일 하플로그룹의 공간 패턴을 설명하기 위해 Moran’s I 통계와 Moran 상관도가 사용되었으며, 이는 CrimeStat III(버전 3.0) 소프트웨어에서 구현되었다[25,26]. 각 하플로그룹에 대한 공간 유전 자기 상관은 몬테카를로 시뮬레이션 절차를 통해 통계적 유의성을 검증했다[27]. 본 연구의 모든 지도는 ArcGIS 9.0(Environmental Systems Research Institute Inc., USA)을 사용해 생성되었다.

 

결과 Results

모계 및 부계 지리적 유전 경사. Maternal and paternal geographic genetic clines

Figure 2 shows the geographic genetic clines interpolated by PC1 and PC2 using mtDNA and Y-chromosome haplogroups.
그림 2는 mtDNA와 Y 염색체 하플로그룹을 사용하여 PC1과 PC2로 보간된 지리적 유전 경사를 나타낸다.

Figure 2. The geographic genetic clines interpolated using (a) PC1 (19.83%) and (b) PC2 (14.84%) with 36 mtDNA haplogroups in 91 populations respectively. (c) and (d) The maps of PC1 (33.07%) and PC2 (17.07%) with 9 haplogroups in 143 populations, respectively, are shown.

그림 2. (a) PC1(19.83%)와 (b) PC2(14.84%)를 사용하여 91개 집단의 36개 mtDNA 하플로그룹에 대해 보간된 지리적 유전 경사. (c) PC1(33.07%)과 (d) PC2(17.07%)를 사용하여 143개 집단의 9개 Y 염색체 하플로그룹에 대한 지도가 각각 표시된다.

Figure 1a is the PC1 map (contributing proportion 19.83%), and Figure 1b is the PC2 map (14.84%) with 36 mtDNA haplogroups in 91 populations. The PC1 map reveals an obvious north– south geographic genetic cline, whereas the PC2 map reveals a west– east cline. The Figure 1c is the PC1 map (33.07%), and Figure 1d is the PC2 map (17.07%), for 9 Y-chromosome haplogroups in 143 populations. The north– south cline for Y-chromosome is much less pronounced. Therefore, there are different geographic genetic cline patterns between maternal and paternal lineages.

그림 1a는 91개 집단의 36개 mtDNA 하플로그룹에 대한 PC1 지도(기여 비율 19.83%)이고, 그림 1b는 PC2 지도(14.84%)이다. PC1 지도는 뚜렷한 남북 지리적 유전 경사를 보여주는 반면, PC2 지도는 서-동 경사를 나타낸다. 그림 1c는 143개 집단의 9개 Y 염색체 하플로그룹에 대한 PC1 지도(33.07%)이고, 그림 1d는 PC2 지도(17.07%)이다. Y 염색체의 남북 경사는 훨씬 덜 두드러진다. 따라서 모계와 부계 계통 간에는 서로 다른 지리적 유전 경사 패턴이 존재한다.

모계와 부계의 공간적 유전 경계. Maternal and paternal spatial genetic boundaries

When all Han and non-Han populations are included, for both mtDNA and Y-chromosome data, genetic boundaries are mainly located in the peripheral mountainous regions (Figure 3a and c). We failed to observe statistically significant genetic boundaries between north and south. However, when only Han populations are included, genetic boundaries between the northern and southern populations start to emerge (Figure 3b and d).

한족(Han)과 비한족(Non-Han) 집단을 모두 포함했을 때, mtDNA와 Y 염색체 데이터 모두에서 유전 경계는 주로 주변 산악 지역에 위치하는 것으로 나타났다(그림 3a, c). 그러나 북부와 남부 간의 유의미한 유전 경계는 관찰되지 않았다. 반면, 한족 집단만 포함했을 때는 북부와 남부 인구 간의 유전 경계가 나타나기 시작했다(그림 3b, d).

Figure 3. Spatial genetic boundaries of mtDNA and Y-chromosome in Chinese populations. Boundaries in (a) were calculated using 36 mtDNA haplogroups using 91 Han and no-Han populations, whereas boundaries in (b) were calculated using 36 mtDNA haplogroups in 19 Han populations. Boundaries in (c) were calculated by 9 Y-chromosome haplogroups using 143 Han and no-Han populations, whereas boundaries in (d) are calculated by 9 Y-chromosome haplogroups only using 35 Han populations.  are spatial genetic boundaries with thickness of each edge proportional to its bootstrap score.  is the score that is greater than 80%, whereas denotes the score that is less than 80%.
그림 3. 중국 인구의 mtDNA와 Y 염색체의 공간적 유전 경계. (a)는 91개 한족과 비한족 집단에서 36개의 mtDNA 하플로그룹을 사용하여 계산된 경계를 나타내며, (b)는 19개 한족 집단에서 36개의 mtDNA 하플로그룹으로 계산된 경계를 나타낸다. (c)는 143개 한족과 비한족 집단에서 9개의 Y 염색체 하플로그룹을 사용하여 계산된 경계를 보여주며, (d)는 35개 한족 집단에서 9개의 Y 염색체 하플로그룹으로 계산된 경계를 나타낸다. 실선은 각 엣지의 두께가 부트스트랩 점수에 비례하는 공간적 유전 경계를 나타낸다. 굵은 선은 점수가 80% 이상임을 나타내며, 얇은 선은 점수가 80% 미만임을 나타낸다.

Such division is statistically significant with the maternal lineages, but much weaker with the paternal lineages. On the maternal side, there are significant uninterrupted genetic boundaries between the populations from the north and the south, with the most prominent division extending approximately along the Huai River and Qin Mountains that are north to Yangtse River (Figure 3b). Two other boundaries are also observed with the one south to Yangtse River and the other north to Yellow River, although their statistical importance is much less significant than the one mentioned earlier based on their respective bootstrap values (Figure 3b). On the paternal side, the presence of genetic boundaries reveals a completely different pattern from their maternal counterparts. Boundaries are observed but in much more fragmented way. There are uninterrupted genetic boundaries between north and south, but they are not statistically significant (see Figure 3d), indicating the northern and southern populations are less differentiated at paternal lineages than they are at maternal lineages.

이러한 구분은 모계 계통에서는 통계적으로 유의미하지만, 부계 계통에서는 훨씬 약하게 나타난다. 모계 측면에서는 북부와 남부 인구 간에 뚜렷하고 연속적인 유전 경계가 나타났으며, 가장 두드러진 경계는 양자강 북쪽의 회하(淮河)와 진산(秦山)을 따라 확장된다(그림 3b). 또한, 양자강 남쪽과 황하(黃河) 북쪽에서 각각 다른 두 개의 경계가 관찰되었으나, 이 경계들의 통계적 중요성은 부트스트랩 값에 따라 앞서 언급된 경계보다 훨씬 낮았다(그림 3b). 부계 측면에서는 모계와는 완전히 다른 경계 패턴이 나타난다. 경계가 관찰되기는 했지만 훨씬 단편적인 형태로 나타났다. 북부와 남부 간에 연속적인 유전 경계가 존재하긴 하지만 통계적으로 유의미하지는 않았다(그림 3d 참조). 이는 부계 계통에서 북부와 남부 인구의 분화가 모계 계통에서보다 덜 두드러짐을 나타낸다.

모계 및 부계 유전 구조의 공간적 자기 상관. Spatial autocorrelation of maternal and paternal genetic structure

Genetic distogram analysis is used to examine the statistical significance of spatial autocorrelation for multiple haplogroups simultaneously. Figure 4 shows the distograms of average Fst in 14 spatial distance classes calculated based on the frequencies of mtDNA and Y-chromosome haplogroups, respectively.

유전 거리도(distogram) 분석은 여러 하플로그룹의 공간적 자기 상관의 통계적 유의성을 동시에 확인하는 데 사용된다. 그림 4는 mtDNA와 Y 염색체 하플로그룹 빈도를 기반으로 계산된 14개의 공간 거리 구간에서 평균 Fst의 거리도를 각각 보여준다.

Figure 4. The distograms of average Fst in 14 spatial distance classes calculated by the frequencies of mtDNA and Y-chromosome haplogroups. The lines include the 95% CI of 1000 permutations (&: observed, + : reference/mean, ■: lower and upper 95% CI). (a) The distogram of mtDNA calculated by 36 haplogroups in 91 Han and non-Han populations is shown; (b) the distogram of mtDNA calculated by 36 haplogroups only in 19 Han populations is shown; (c) and (d) the distograms of mtDNA calculated by 10 NDHs and by 23 SDHs in 91 Han and non-Han populations, respectively, are shown. (e) The distogram of Y-chromosome calculated by 9 haplogroups in 143 Han and non-Han populations is shown; (f) the distogram of Y-chromosome calculated by 9 haplogroups only in 35 Han populations is shown.
그림 4. mtDNA와 Y 염색체 하플로그룹 빈도를 기반으로 계산된 14개의 공간 거리 구간에서 평균 Fst의 거리도. 95% 신뢰구간(CI)은 1000회 퍼뮤테이션으로 계산되었으며, 각 기호는 다음을 나타낸다: &: 관측값, +: 기준/평균값, ■: 95% 신뢰구간 상한 및 하한.
(a) 91개 한족 및 비한족 집단에서 36개 mtDNA 하플로그룹으로 계산된 거리도.
(b) 19개 한족 집단에서 36개 mtDNA 하플로그룹으로 계산된 거리도.
(c) 91개 한족 및 비한족 집단에서 10개 북방 하플로그룹(NDHs)으로 계산된 mtDNA 거리도.
(d) 91개 한족 및 비한족 집단에서 23개 남방 하플로그룹(SDHs)으로 계산된 mtDNA 거리도.
(e) 143개 한족 및 비한족 집단에서 9개 Y 염색체 하플로그룹으로 계산된 거리도.
(f) 35개 한족 집단에서 9개 Y 염색체 하플로그룹으로 계산된 거리도.

In these graphs, mean genetic distances are plotted against geographic distances. The lines for 95% confidence interval (CI) are obtained based on 1000 permutations. Again, genetic distograms reveal different spatial structure between maternal and paternal lineages.

On the maternal side, spatial autocorrelation is found neither in 91 Han and non-Han populations (Figure 4a); nor in 19 Han populations (Figure 4b). This indicates that there are some maternal sub-structures with genetic differentiation distributing stochastically in China. On the paternal side, genetic distance increases with geographic distance (Figure 4e and f). Genetic distances are significantly higher in the classes ranging from 1800 to 2100 km, indicating that there is a substantial paternal spatial autocorrelation across landscape from north to south in China.

이 그래프에서는 평균 유전 거리를 지리적 거리와 비교하여 나타냈다. 95% 신뢰구간(CI)의 선은 1000회 퍼뮤테이션을 기반으로 얻어졌다. 유전 거리도는 모계와 부계 계통 간의 서로 다른 공간 구조를 드러낸다. 모계의 경우, 91개 한족 및 비한족 집단(그림 4a)과 19개 한족 집단(그림 4b) 모두에서 공간적 자기 상관이 발견되지 않았다. 이는 중국 내 모계 계통에 유전적 분화를 가진 하위 구조가 무작위로 분포하고 있음을 나타낸다. 반면, 부계의 경우 유전 거리는 지리적 거리와 함께 증가한다(그림 4e, 4f). 1800~2100km 범위의 구간에서 유전 거리가 유의미하게 더 높게 나타나며, 이는 중국의 북부에서 남부에 걸친 경관에서 부계의 상당한 공간적 자기 상관이 존재함을 시사한다.

To further test the spatial autocorrelation for each haplogroup of mtDNA and Y-chromosome, the Moran’s I statistic together with the Moran correlogram are used to detect the spatial genetic autocorrelation for each mtDNA or Y-chromosome haplogroup. Supplementary Tables 1 and 2 show the Moran’s I for 91 Han and non-Han populations and for 19 Han populations, respectively, in 11 spatial distance classes calculated based on the frequency of each mtDNA haplogroup. Supplementary Tables 3 and 4 show the Moran’s I for 143 Han and non-Han populations and for 35 Han populations, respectively, in 11 spatial distance classes calculated based on the frequency of each Y-chromosome haplogroup. The statistical significance of spatial genetic autocorrelation for each haplogroup are tested by 1000 Monte Carlo simulations. Similarly, Moran’s I’s in Moran correlogram reveal different spatial structure between maternal and paternal lineages.

각 mtDNA와 Y 염색체 하플로그룹의 공간적 자기 상관을 추가로 테스트하기 위해, Moran’s I 통계와 Moran 상관도를 사용하여 각 mtDNA 또는 Y 염색체 하플로그룹의 공간 유전 자기 상관을 검출했다. 보충 표 1과 2는 mtDNA 하플로그룹 빈도를 기반으로 계산된 11개의 공간 거리 구간에서 91개 한족 및 비한족 집단과 19개 한족 집단 각각의 Moran’s I 값을 나타낸다. 보충 표 3과 4는 Y 염색체 하플로그룹 빈도를 기반으로 계산된 11개의 공간 거리 구간에서 143개 한족 및 비한족 집단과 35개 한족 집단 각각의 Moran’s I 값을 보여준다. 각 하플로그룹의 공간 유전 자기 상관의 통계적 유의성은 1000회의 몬테카를로 시뮬레이션으로 테스트되었다. Moran 상관도의 Moran’s I 결과는 모계와 부계 계통 간의 서로 다른 공간 구조를 드러낸다.

On the maternal side, when all Han and non-Han populations are included, 21 haplogroups (A, D*, D5a, G, M9, Z, M*, B4a, B5a, F*, F1a, M7*, M7b*, M7b1, B*, B5*, F1b, F2a, N9a, R9c, and Y) present spatial autocorrelation, other 15 haplogroups (C, D5, M7c, M8a, N*, B4b, B4b1, R9a, R9b, B4, B5b, F1c, M7a, M7b2, and R*) do not present spatial autocorrelation (Supplementary Table 1). This indicates that some mtDNA haplogroups present their substantial spatial autocorrelation in the local geographic regions, whereas others are distributing stochastically across landscape of China. However, the synthetical maternal spatial pattern with multiple mtDNA haplogroups simultaneously present no spatial autocorrelation across landscape of China (Figure 4a), indicating that there are some maternal sub-structures with genetic differentiation distributing stochastically in global geographic regions. When only Han populations are included, most mtDNA haplogroups present no spatial autocorrelation except D*, N*, F1a, and M7b* (Supplementary Table 2), indicating that most mtDNA haplogroups are distributing stochastically in Han populations across landscape from north to south in China.

모계의 경우, 한족과 비한족 집단 전체를 포함했을 때, 21개의 하플로그룹(A, D*, D5a, G, M9, Z, M*, B4a, B5a, F*, F1a, M7*, M7b*, M7b1, B*, B5*, F1b, F2a, N9a, R9c, Y)에서 공간 자기 상관이 나타났다. 반면, 15개의 하플로그룹(C, D5, M7c, M8a, N*, B4b, B4b1, R9a, R9b, B4, B5b, F1c, M7a, M7b2, R*)에서는 공간 자기 상관이 관찰되지 않았다(보충 표 1). 이는 일부 mtDNA 하플로그룹이 특정 지역에서 뚜렷한 공간 자기 상관을 보이는 반면, 다른 하플로그룹은 중국 경관 전역에 무작위로 분포하고 있음을 시사한다. 그러나 다수의 mtDNA 하플로그룹이 동시에 나타나는 통합된 모계 공간 패턴은 중국 경관 전역에서 공간 자기 상관을 나타내지 않았다(그림 4a). 이는 모계 계통이 전역적으로 유전적 분화와 함께 무작위로 분포하는 하위 구조를 가지고 있음을 보여준다. 한족 집단만 포함했을 때는 대부분의 mtDNA 하플로그룹에서 공간 자기 상관이 나타나지 않았으나, D*, N*, F1a, M7b*는 예외적으로 공간 자기 상관을 보였다(보충 표 2). 이는 대부분의 mtDNA 하플로그룹이 중국 북부에서 남부에 걸친 한족 집단 내에서 무작위로 분포하고 있음을 나타낸다.

On the paternal side, when all Han and non-Han populations are included, most Y-chromosome haplogroups (C, D, F*, K*,O3e, O1, O2a, and P*) present spatial autocorrelation except O3* (Supplementary Table 3), indicating that most Y-chromosome haplogroups are not distributing stochastically in populations across landscape from north to south in China. Again, when only Han populations are included, most Y-chromosome haplogroups also present spatial autocorrelation except D and P* (Supplementary Table 4), indicating that there is a substantial paternal spatial autocorrelation in Han populations across landscape from north to south in China.

부계의 경우, 한족과 비한족 집단 전체를 포함했을 때, 대부분의 Y 염색체 하플로그룹(C, D, F*, K*, O3e, O1, O2a, P*)에서 공간 자기 상관이 관찰되었으나 O3*는 예외였다(보충 표 3). 이는 대부분의 Y 염색체 하플로그룹이 중국 북부에서 남부에 걸친 인구에서 무작위로 분포하지 않음을 나타낸다. 한족 집단만 포함했을 때도 대부분의 Y 염색체 하플로그룹에서 공간 자기 상관이 나타났으며, D와 P*만이 예외로 관찰되었다(보충 표 4). 이는 중국 북부에서 남부에 걸친 한족 집단 내에서 상당한 부계 공간 자기 상관이 존재함을 보여준다.

모계 계통의 공간적 유전 분포. Spatial genetic distribution of maternal lineages

Kivissild et al21 determined the phylogenetic backbone of the East Asian mtDNA tree. Their results confirm that the East Asian mtDNA lineages are region-specific and completely covered by the two superhaplogroups M and N. The phylogenetic partitioning based on complete mtDNA sequences corroborates existing RFLP-based classification of Asian mtDNA types and supports the distinction between northern and southern populations.21 Figure 5 shows the frequency maps of haplogroups M (including its 16 sub-haplogroups) and haplogroups N (including its 20 sub-haplogroups), respectively.

키비스실드(Kivissild) 등[21]은 동아시아 mtDNA 계통수의 계통학적 골격을 규명했다. 연구 결과에 따르면 동아시아 mtDNA 계통은 지역 특이적이며, 두 개의 초하플로그룹(superhaplogroup) M과 N에 완전히 포함된다. 완전한 mtDNA 서열을 기반으로 한 계통학적 구분은 기존의 RFLP 기반 아시아 mtDNA 유형 분류를 입증하며, 북부와 남부 인구 간의 구분을 지지한다[21]. 그림 5는 하플로그룹 M(16개의 하위 하플로그룹 포함)과 하플로그룹 N(20개의 하위 하플로그룹 포함)의 빈도 지도를 각각 보여준다.

Figure 5. The frequency maps of dominating mtDNA haplogroups. (a) The frequency map of haplogroup M (including 16 sub-haplogroups) is shown, and (b) the frequency map of haplogroup N (including 20 sub-haplogroups) is shown. Each map of haplogroup was created based on its frequency in 91 populations. The tree was rooted using haplogroup L3 as an outgroup, and it has two major branches (M and N). (c) and (d) The synthetic maps of mtDNA by PC1 (30.33%) with 10 NDHs and by PC1 (22.50%) with 23 SDHs in 91 populations, respectively, are shown.
그림 5. 우세한 mtDNA 하플로그룹의 빈도 지도. (a) 하플로그룹 M(16개의 하위 하플로그룹 포함)의 빈도 지도. (b) 하플로그룹 N(20개의 하위 하플로그룹 포함)의 빈도 지도. 각 하플로그룹의 지도는 91개 집단에서의 빈도를 기반으로 작성되었다. 계통수는 하플로그룹 L3를 외군(outgroup)으로 사용해 뿌리를 설정했으며, 두 개의 주요 가지(M과 N)로 나뉜다. (c)와 (d)는 각각 91개 집단에서 10개의 북방 하플로그룹(NDHs)으로 계산된 PC1(30.33%)과 23개의 남방 하플로그룹(SDHs)으로 계산된 PC1(22.50%)의 통합 지도를 보여준다.

Each map of haplogroup is created based on its frequencies in 91 populations (see Figure 5a and b). The tree is rooted using haplogroup L3 as an outgroup, and it has two major branches (M and N). The maps show that distribution of mtDNA haplogroups presents a distinct north– south differentiation in China. The frequency of haplogroups M is much higher in the north encompassing Northern Han, Altaic, and northern Tibetan-Burman populations (Figures 1a and 5a), whereas the frequency haplogroups N is much higher in the south encompassing Southern Han, Daic, Hmong-Mien, Austro-Asiatic, Austroneasian, and southern Tibetan-Burman populations (see Figures 1a and 5a). Using boundary I in Figure 3b, most haplogroups can be classified to either southern dominating haplogroup (SDH including R, B, R9, F, and M7) or northern dominating haplogroup (NDH including A, N, M9, D, G, M8, and CZ) based on its frequency distribution, although several haplogroups cannot be classified to SDH or NDH.

각 하플로그룹의 지도는 91개 집단에서의 빈도를 기반으로 작성되었다(그림 5a, b 참조). 계통수는 하플로그룹 L3를 외군(outgroup)으로 사용해 뿌리를 설정했으며, 두 개의 주요 가지(M과 N)로 나뉜다. 지도에 따르면 mtDNA 하플로그룹의 분포는 중국에서 뚜렷한 남북 차이를 보여준다. 하플로그룹 M의 빈도는 북부 지역(북방 한족, 알타이어족, 북부 티베트-버마족 인구)에서 훨씬 높게 나타난다(그림 1a 및 5a 참조). 반면, 하플로그룹 N의 빈도는 남부 지역(남방 한족, 따이어족, 먀오-야오족, 오스트로아시아족, 오스트로네시아족, 남부 티베트-버마족 인구)에서 훨씬 높게 나타난다(그림 1a 및 5a 참조). 그림 3b의 경계 I를 사용해 대부분의 하플로그룹은 빈도 분포를 기준으로 남방 우세 하플로그룹(SDH: R, B, R9, F, M7 포함) 또는 북방 우세 하플로그룹(NDH: A, N, M9, D, G, M8, CZ 포함)으로 분류할 수 있다. 그러나 일부 하플로그룹은 SDH나 NDH로 분류되지 않는다.

Table 1 shows the distribution of northern and southern dominating haplogroups of mtDNA. Haplogroups A, C, D*, D5, D5a, G, M7c, M8a, M9, N*, and Z are identified as NDH, with much higher frequencies in north than in south significantly.

표 1은 mtDNA의 북방 및 남방 우세 하플로그룹의 분포를 보여준다. 하플로그룹 A, C, D*, D5, D5a, G, M7c, M8a, M9, N*, Z는 NDH로 확인되었으며, 북부에서 남부보다 훨씬 높은 빈도를 보이는 것으로 나타났다.

Table 1 Distribution of northern and southern dominating haplogroups of mtDNA
표 1 mtDNA 북방 및 남방 우세 하플로그룹의 분포

 

Note: The significant level is defined as Po0.05. Although frequency of haplogroups B*, B4, B5*, F1b, F1c, F2a, M7a, M7b2, R*, and R9c are not statistical significant between south and north, they are in fact dominating in the language groups in south. Thus, they were identified as SDH.
주: 유의 수준은 P < 0.05로 정의된다. 하플로그룹 B*, B4, B5*, F1b, F1c, F2a, M7a, M7b2, R*, R9c의 빈도가 남북 간 통계적으로 유의미하지는 않지만, 실제로 이들은 남부 언어 집단에서 우세하게 나타난다. 따라서 이들은 SDH로 분류되었다.

Haplogroups, M*, B*, B4, B4a, B4b1, B5*, B5a, F*, F1a, F1b, F1c, F2a, M7*, M7a, M7b*, M7b1, M7b2, R*, R9a, R9b, and R9c are identified as SDH, with much higher frequencies in south than in north. Most of the major haplogroups derived from M lineage are NDH except for M7, whereas most of the major haplogroups derived from N lineage are SDH except for N9 and A.

하플로그룹 M*, B*, B4, B4a, B4b1, B5*, B5a, F*, F1a, F1b, F1c, F2a, M7*, M7a, M7b*, M7b1, M7b2, R*, R9a, R9b, R9c는 SDH로 확인되었으며, 남부에서 북부보다 훨씬 높은 빈도를 보인다. M 계통에서 유래된 주요 하플로그룹 대부분은 M7을 제외하고 NDH로 분류되며, N 계통에서 유래된 주요 하플로그룹 대부분은 N9과 A를 제외하고 SDH로 분류된다.

To investigate further the spatial genetic structures of NDHs and SDHs, their synthetic maps (Figure 5c and d) and their distograms (Figure 4c and d) are created, respectively, for NDHs and SDHs. Figure 5c and d are the synthetic maps of mtDNA by PC1 (30.33%) with 10 NDHs and by PC1 (22.50%) with 23 SDHs in 91 populations, respectively. Figure 4c and d are the distograms of mtDNA calculated by 10 NDHs and by 23 SDHs in 91 populations, respectively. In the maps for NDHs and SDHs, the northern genetic structure and the northern genetic structure become quite distinct, and the dissimilarity between northern and southern populations becomes more pronounced, especially between Northern Hans and Southern Hans (Figure 5c and d). When the distograms were calculated by 10 NDHs (Figure 4c) or by 23 SDHs, (Figure 4d) respectively, significant spatial autocorrelation were detected. For NDHs, genetic distances are significantly lower than that expected by chance in the first distance classes (up to 300 km) and significantly higher in the classes of 900 km. For SDHs, genetic distance increases with geographic distance. Genetic distances are significantly lower than that expected by chance in the first two distance classes (up to 600 km) and significantly higher in the classes ranging from 2400 to 3600 km. This indicates that there are substantial maternal spatial autocorrelation in north and south.

NDH와 SDH의 공간적 유전 구조를 더 자세히 조사하기 위해, 각각 NDH와 SDH의 통합 지도(그림 5c, d)와 거리도(그림 4c, d)가 작성되었다. 그림 5c와 d는 각각 91개 집단에서 10개의 NDH를 사용한 PC1(30.33%)과 23개의 SDH를 사용한 PC1(22.50%)을 기반으로 한 mtDNA의 통합 지도이다. 그림 4c와 d는 각각 91개 집단에서 10개의 NDH와 23개의 SDH를 사용해 계산된 mtDNA의 거리도이다. NDH와 SDH에 대한 지도에서 북부와 남부의 유전적 구조가 뚜렷해졌으며, 북부와 남부 인구 간, 특히 북방 한족과 남방 한족 간의 차이가 더욱 명확해졌다(그림 5c, d). 거리도를 10개의 NDH(그림 4c) 또는 23개의 SDH(그림 4d)를 사용해 계산했을 때, 유의미한 공간 자기 상관이 관찰되었다. NDH의 경우, 첫 번째 거리 구간(300km 이내)에서 유전적 거리가 우연에 의해 예상되는 값보다 유의미하게 낮았으며, 900km 구간에서 유의미하게 높게 나타났다. SDH의 경우, 유전적 거리는 지리적 거리와 함께 증가했다. 첫 번째 두 거리 구간(600km 이내)에서 유전적 거리가 우연에 의해 예상되는 값보다 유의미하게 낮았으며, 2400~3600km 구간에서 유의미하게 높게 나타났다. 이는 북부와 남부에서 상당한 모계 공간 자기 상관이 존재함을 나타낸다.

부계 계통의 공간적 유전 분포. Spatial genetic distribution of paternal lineages

The phylogeny of Y-chromosome haplogroups in East Asians was obtained following Jin and Su.1 It was rooted using haplogroup M168, and was divided into three major branches (M89, M1, and M130). Figure 6 shows the frequency maps representing the major branches M89 and the haplogroup K* of the phylogeny of Y-chromosome, and each haplogroup map is created based on its frequency in 143 populations.

동아시아 Y 염색체 하플로그룹의 계통수는 진(Jin)과 쑤(Su)[1]의 연구를 따랐다. 계통수는 하플로그룹 M168을 외군(outgroup)으로 사용하여 뿌리를 설정했으며, 세 개의 주요 가지(M89, M1, M130)로 나뉘었다. 그림 6은 Y 염색체 계통수의 주요 가지인 M89와 하플로그룹 K*의 빈도 지도를 보여준다. 각 하플로그룹 지도는 143개 집단에서의 빈도를 기반으로 작성되었다.

Figure 6. Two frequency maps of Y-chromosome haplogroups in 143 Han and non-Han populations. (a) The map of the major branch M89 with 7 haplogroups is shown, and (b) the map of haplogroup K* is shown.
그림 6. 143개 한족 및 비한족 집단에서 Y 염색체 하플로그룹의 두 빈도 지도. (a) 7개의 하플로그룹을 포함하는 주요 가지 M89의 지도. (b) 하플로그룹 K*의 지도.

As expected, the spatial pattern of Y-chromosome haplogroups is quite different from mtDNA haplogroups. The major branch M89 is prevalent in all populations sampled without significant differentiation between north and south (Figure 6a). Furthermore, the sub-branch M9 along with its descendent sub-branch groups (M95, M119, and M122) are also prevalent in all populations with very high frequencies in most populations except for Altaic populations and Tibetan. The distribution of haplogroup K* demarcates the outline of Tibetan-Burman corridor extending into Yunnan (Figure 6b). Therefore, most of the haplogroups cannot be classified into NDH or SDH. However, the frequency differences were indeed observed among linguistic groups, suggesting a correlation between Y-chromosome haplogroups with linguistic classification. For examples, haplogroups O3*, O3e, and K* have much higher frequencies in most populations except in Austroneasian population, while haplogroups C, P*, and F* in Altaic, haplogroup O1 in Austroneasian, haplogroup O2a in Daic, and haplogroup D in Tibeto-Burman are much dominating, respectively (Table 2).

예상대로, Y 염색체 하플로그룹의 공간적 패턴은 mtDNA 하플로그룹과 상당히 다르다. 주요 가지인 M89는 샘플링된 모든 집단에서 우세하며, 남북 간에 유의미한 차이가 없다(그림 6a). 또한, 하위 가지인 M9과 그 파생 하위 가지(M95, M119, M122)는 알타이어족과 티베트인을 제외한 대부분의 집단에서 매우 높은 빈도로 나타나며, 모든 집단에 널리 퍼져 있다. 하플로그룹 K*의 분포는 티베트-버마 회랑의 윤곽을 구분하며 윈난(雲南)까지 확장된다(그림 6b). 따라서 대부분의 하플로그룹은 NDH 또는 SDH로 분류될 수 없다. 그러나 Y 염색체 하플로그룹과 언어 분류 간의 상관관계를 시사하는 빈도 차이는 언어 집단 간에 관찰되었다. 예를 들어, 하플로그룹 O3*, O3e, K*는 대부분의 집단에서 높은 빈도를 보이지만, 오스트로네시아 집단에서는 그렇지 않다. 반면, 하플로그룹 C, P*, F*는 알타이어족에서, O1은 오스트로네시아족에서, O2a는 따이어족에서, D는 티베트-버마족에서 각각 우세하다(표 2).

Table 2. Y-chromosome haplogroup frequencies in different population
표 2. Y 염색체 하플로그룹의 다양한 인구 집단별 빈도

Note: ALT, Altaic; A-A, Austro-Asiatic; AUS, Austroneasian; DAC, Daic; H-M, Hmong-Mien; TB, Tibeto-Burman.
주: ALT, 알타이어족; A-A, 오스트로아시아족; AUS, 오스트로네시아족; DAC, 따이어족; H-M, 먀오-야오족; TB, 티베트-버마족.

To identify the genetic homogeneity between north and south population in paternal lineage, the Han populations for Y-chromosome were divided into north Han population and south Han population using boundary I of mtDNA in Han population (Figure 3b), and then we tested the difference for each haplogroup of Y-chromosome between north Han population and south Han population. Table 3 shows the distribution of Y-chromosome haplogroups in northern Han and southern Han populations.

부계 계통에서 북부와 남부 인구 간의 유전적 동질성을 확인하기 위해, 한족 집단의 Y 염색체 데이터를 mtDNA의 경계 I(그림 3b)을 기준으로 북방 한족과 남방 한족으로 나누었다. 이후 북방 한족과 남방 한족 간의 Y 염색체 각 하플로그룹에 대한 차이를 검증했다.

Table 3 Distribution of Y-chromosome haplogroups in northern Han and southern Han populations
표 3은 북방 한족과 남방 한족 집단에서 Y 염색체 하플로그룹의 분포를 보여준다.

The significant level is defined as Po0.05.
주: 유의 수준은 P < 0.05로 정의된다.

It indicates that southern Hans and northern Hans share similar frequencies of Y-chromosome haplogroups (Table 3), which are characterized by carrying the M89, O3*, O3e, and K* mutations that are prevalent in almost all Han populations studied (P40.05). Haplogroups C and D, whose frequencies are not prevalent in most Han populations, are also not a significant difference between southern Hans and northern Hans populations respectively (P40.05). Although the difference of haplogroups F*, O1, O2a, and P* between southern Hans and northern Hans are significant, respectively (Po0.05), they are infrequent in most Han populations except that the haplogroup O1 presents a higher frequency in southern Hans (14.09%, 11.40 – 17.15%). Therefore, the paternal lineage is different from the maternal lineage, most haplogroups of Y-chromosome can be classified to neither SDH nor NDH.

이는 남방 한족과 북방 한족이 유사한 Y 염색체 하플로그룹 빈도를 공유함을 나타낸다(표 3). 이는 연구된 거의 모든 한족 집단에서 우세하게 나타나는 M89, O3*, O3e, K* 변이를 특징으로 한다(P > 0.05). 대부분의 한족 집단에서 우세하지 않은 하플로그룹 C와 D도 남방 한족과 북방 한족 간에 유의미한 차이가 없었다(P > 0.05). 반면, 하플로그룹 F*, O1, O2a, P*는 남방 한족과 북방 한족 간에 유의미한 차이를 보였으나(P < 0.05), 이들 하플로그룹은 대부분의 한족 집단에서 빈도가 낮다. 예외적으로 하플로그룹 O1은 남방 한족에서 높은 빈도를 보이며, 14.09%(11.40–17.15%)로 나타났다. 따라서 부계 계통은 모계 계통과 다르며, 대부분의 Y 염색체 하플로그룹은 SDH나 NDH로 분류될 수 없다.

 

논의 Discussion

공간 유전 구조: 모계 대 부계. Spatial genetic structure: maternal versus paternal

For maternal lineages, we show that (1) there is a distinct north– south geographic genetic cline (Figure 2a), (2) there is a substantial genetic differentiation between northern and southern populations (Figure 2a), and (3) there is an identifiable boundary dividing the northern and southern populations (Figure 3b). It should be noted that the boundary dividing the south and north emerges only when non-Han populations are excluded (Figure 3b). When all populations are analyzed, the boundaries are mainly located in the peripheral regions of China where minority nationalities reside, although largely not significant, (Figure 3a). The most prominent division extends approximately along the Huai river and Qin mountains that are north to Yangtse river (Figure 3b), inconstant with what was proposed by Xiao et al5 using classic markers.

모계 계통에 대해 다음과 같은 결과를 확인했다.

1) 뚜렷한 남북 지리적 유전 경사가 존재한다(그림 2a).

2) 북부와 남부 인구 간에 상당한 유전적 분화가 있다(그림 2a).

3) 북부와 남부 인구를 구분하는 경계가 식별 가능하다(그림 3b).

특히, 남북을 구분하는 경계는 비한족 인구가 제외되었을 때만 명확히 나타난다는 점에 주목해야 한다(그림 3b). 모든 인구를 분석했을 때, 경계는 주로 중국 주변 지역에 위치하며, 이곳은 주로 소수 민족이 거주하는 지역이다. 그러나 대부분 유의미하지 않은 것으로 나타났다(그림 3a).

가장 두드러진 구분은 양자강 북쪽의 회하(淮河)와 진산(秦山)을 따라 확장된다(그림 3b). 이는 샤오(Xiao) 등[5]이 고전적 유전자 표지를 사용해 제안한 결과와 일치하지 않는다.

To delineate the geographic distribution of mtDNA haplogroups, their frequency maps are created using spatial data of 36 mtDNA haplogroups in 91 populations following the backbone of the mtDNA phylogeny.21 The branch M is primarily distributed in the north whereas branch N in the south with a few important exceptions (Figure 5a and b). In five major lineages derived from M, four of them (M8, M9, G, and D) are primarily distributed in the north, but the M7 including its sub-branches are primarily distributed in Daic populations (Figure 5), a group of southern natives in Southeast Asia where was the entry point of modern humans in East Asia.1,6,9,10,28 In three major lineages derived from N, the branch R including their sub-branches is primarily distributed in north, but the A is primarily distributed in north Tibeto-Burman, the branch N9 is distributed in all over East Asia (Figure 5; Table 1).

mtDNA 하플로그룹의 지리적 분포를 설명하기 위해, 91개 집단에서 36개의 mtDNA 하플로그룹의 공간 데이터를 사용해 빈도 지도를 작성했다. 이는 mtDNA 계통수의 골격을 따른 것이다[21]. M 가지는 주로 북부에 분포하며, N 가지는 주로 남부에 분포하지만 일부 중요한 예외가 존재한다(그림 5a, b). M에서 파생된 주요 5개 계통 중 4개(M8, M9, G, D)는 주로 북부에 분포한다. 그러나 M7과 그 하위 가지는 주로 따이어족(따이어족은 동남아시아의 남부 원주민으로, 동아시아에 현대 인류가 처음 진입한 지점)에 분포한다(그림 5). N에서 파생된 주요 3개 계통 중, R 가지와 그 하위 가지는 주로 북부에 분포하며, A는 북부 티베트-버마족에 주로 분포하고, N9은 동아시아 전역에 걸쳐 분포한다(그림 5; 표 1).

Each mtDNA haplogroup is classified to either SDH or NDH based on its frequency distribution (Table 1). In the spatial genetic structures using either NDHs or SDHs, the northern genetic structure and the northern genetic structure become quite distinct, and the distinction between northern and southern populations becomes more prominent, especially between Northern Hans and Southern Hans (Figures 4c,d and 5c,d). Most mtDNA haplogroups are distributing stochastically in Han populations (Supplementary Table 2), and there are some maternal sub-structures with genetic differentiation distributing stochastically in Han populations (Figure 4b).

각 mtDNA 하플로그룹은 빈도 분포에 따라 SDH(남방 우세 하플로그룹) 또는 NDH(북방 우세 하플로그룹)로 분류된다(표 1). NDH 또는 SDH를 사용한 공간 유전 구조에서는 북부와 남부의 유전 구조가 매우 뚜렷하게 구분되며, 특히 북방 한족과 남방 한족 간의 차이가 더 두드러진다(그림 4c, d 및 그림 5c, d). 대부분의 mtDNA 하플로그룹은 한족 집단 내에서 무작위로 분포하며(보충 표 2), 일부 모계 하위 구조는 유전적 분화와 함께 한족 집단 내에서 무작위로 분포한다(그림 4b).

The paternal spatial genetic structure reveals a completely different pattern from what are observed in the maternal lineages. Unlike mtDNA, no obvious genetic differentiation between northern and southern populations is observed on the paternal side, even when only Han populations are included (Table 3). When all populations are included in the analysis, significant uninterrupted boundaries are observed in the peripheral regions separating Han populations and their nearby minority nationalities. When only Han populations are included, there is an absence of significant uninterrupted paternal genetic boundaries between Northern Hans and Southern Hans (Figure 3c and d); most Y-chromosome haplogroups present their substantial spatial autocorrelation between Han populations (Supplementary Table 4); and there is a substantial paternal spatial autocorrelation across landscape from north to south in China (Figure 4f).

부계 공간 유전 구조는 모계 계통에서 관찰된 패턴과 완전히 다른 양상을 보인다. mtDNA와 달리, 부계 측면에서는 북부와 남부 인구 간에 뚜렷한 유전적 분화가 관찰되지 않았으며, 이는 한족 집단만 포함했을 때도 마찬가지이다(표 3). 모든 집단을 포함한 분석에서는 주변 지역에서 한족과 인근 소수 민족을 분리하는 유의미한 연속적 경계가 관찰되었다. 그러나 한족 집단만 포함했을 때는 북방 한족과 남방 한족 간에 유의미한 연속적 부계 유전 경계가 나타나지 않았다(그림 3c, d). 대부분의 Y 염색체 하플로그룹은 한족 집단 간에 상당한 공간 자기 상관을 보였으며(보충 표 4), 중국 북부에서 남부에 걸쳐 부계 공간 자기 상관이 존재하는 것으로 나타났다(그림 4f).

In the past two millennia, there have been major population movements toward the south in China.8,29 – 32 In particular, Wen et al7 showed that such movements were sex-biased and mostly involving much more males than the females. These sex-biased gene flows, therefore, constituted a great deal of impact on the genetic structures of the extant populations and led to the differential structures of the populations between the maternal and paternal lineages as seen in this study.

지난 2000년 동안 중국에서는 남쪽으로의 주요 인구 이동이 있었다[8,29–32]. 특히, 원(Wen) 등[7]은 이러한 이동이 성별 편향적이었으며, 주로 남성이 여성보다 훨씬 더 많이 관여했음을 보여주었다. 따라서 이러한 성별 편향적 유전자 흐름은 현재 인구의 유전 구조에 큰 영향을 미쳤으며, 본 연구에서 관찰된 모계와 부계 계통 간의 차별적인 구조를 초래했다.

 

유전 경계의 공간적 패턴: 한족과 한족 및 비한족 비교. Spatial pattern of genetic boundaries: Han versus Han and non-Hans

For both maternal and paternal lineages, genetic boundaries between the northern and southern populations start to emerge when only Han populations are included in the analysis (Figure 3b and d). This indicates that the patterns of spatial genetic boundaries are scale-dependent. The Fst values between Han and the populations in the Southwest China are much higher than those between Hans. When all non-Han populations are removed from the analysis, the Fst values between south Hans and north Hans become pronounced, and genetic boundaries between the northern and southern populations emerged (Figure 3b and d). Such scale-dependent effect was also observed in a study of phylogenetic relationship of the populations within and around Japan using 105 short tandem repeat polymorphic loci.33

모계와 부계 계통 모두에서, 북부와 남부 인구 간의 유전 경계는 한족 집단만 분석에 포함했을 때 나타나기 시작한다(그림 3b, d). 이는 공간적 유전 경계의 패턴이 분석 규모에 따라 달라진다는 것을 의미한다. 한족과 중국 남서부 인구 간의 Fst 값은 한족 내부 집단 간의 Fst 값보다 훨씬 높다. 비한족 집단을 모두 분석에서 제외했을 때, 남방 한족과 북방 한족 간의 Fst 값은 더욱 두드러졌으며, 북부와 남부 인구 간의 유전 경계가 나타났다(그림 3b, d). 이러한 규모 의존적 효과는 105개의 짧은 반복 서열 다형성(STR) 유전자를 사용하여 일본과 주변 인구의 계통학적 관계를 연구한 연구에서도 관찰되었다[33].

공간 데이터베이스 및 통계 방법. Spatial database and statistical methods

Although our spatial database encompasses 3435 individuals (91 Chinese populations) for mtDNA and 5790 individuals (143 Chinese populations) for Y-chromosome (Figure 1), the distribution and density of the sample points or populations are far from satisfactory given the complexity of the genetic structure in East Asia. On the other hand, as the level of resolution for the mtDNA is higher than the one presented by the Y-chromosome (only nine wide haplogroups are analyzed for the Y-chromosome whereas 36 haplogroups are analyzed for the mtDNA). There could be bias in the results of differentiation between maternal and paternal lineages. Another drawback of this study, which may have compromised the accuracy of the results, is the exclusion of the data from other important areas in East Asia and Southeast Asia, largely due to the lack of research effort on these populations.

비록 본 연구의 공간 데이터베이스가 mtDNA에 대해 3435명(91개 중국 집단)과 Y 염색체에 대해 5790명(143개 중국 집단)을 포함하고 있지만(그림 1 참조), 동아시아의 유전 구조의 복잡성을 고려할 때 샘플 지점이나 집단의 분포와 밀도는 만족스럽지 못하다. 한편, mtDNA의 해상도 수준이 Y 염색체보다 높다(Y 염색체는 9개의 광범위한 하플로그룹만 분석된 반면, mtDNA는 36개의 하플로그룹이 분석됨). 이는 모계와 부계 계통 간의 분화 결과에 편향을 초래할 가능성이 있다. 또 다른 한계는 동아시아와 동남아시아의 다른 중요한 지역에서의 데이터를 제외한 점이다. 이는 주로 이러한 인구 집단에 대한 연구 노력의 부족 때문으로, 결과의 정확성을 저해했을 가능성이 있다.

Many approaches can be used for creating interpolated contour maps of genetic variables: Cavalli-Sforza method in Genography,4 IDW method,14 and the Kriging technique.34 In the present study, we chose IDW algorithms for displaying spatial genetic patterns and for detecting geographic genetic clines, since it basically generates similar to or slightly better results than those who use other methods by comparing their results with each other using the data in this study (data not shown).

유전 변수의 보간 등고선을 생성하기 위해 여러 접근법을 사용할 수 있다. 예를 들어, 계보학에서의 카발리-스포르차(Cavalli-Sforza) 방법[4], IDW 방법[14], 그리고 크리깅(Kriging) 기법[34] 등이 있다. 본 연구에서는 공간 유전 패턴을 시각화하고 지리적 유전 경사를 탐지하기 위해 IDW 알고리즘을 선택했다. 이는 본 연구의 데이터를 사용해 다른 방법들과 결과를 비교했을 때(데이터는 표시되지 않음), 다른 방법들과 유사하거나 약간 더 나은 결과를 생성했기 때문이다.

Several approaches can be used for detecting spatial genetic boundaries, such as Wombling, spatial analysis of molecular variance (SAMOVA), and the improved Monmomier’s algorithm method.13,15 We chose the improved Monmomier’s algorithm (BARRIER version 2.2),13,15 for identifying the spatial genetic boundaries, since it avoids potential artificial continuities or discontinuities in interpolation of the landscape in Wombling, and works slightly better than SAMOVA in finding spatial genetic boundaries.13,15,35

공간 유전 경계를 탐지하기 위해 여러 접근법을 사용할 수 있다. 예를 들어, Wombling, 분자 분산의 공간 분석(SAMOVA), 개선된 몬모니에(Monmomier) 알고리즘 방법[13,15] 등이 있다. 본 연구에서는 BARRIER 버전 2.2로 구현된 개선된 몬모니에 알고리즘을 사용했다[13,15]. 이는 Wombling에서 발생할 수 있는 인위적인 연속성 또는 불연속성을 피할 수 있으며, SAMOVA보다 공간 유전 경계를 찾는 데 약간 더 나은 성능을 보였기 때문이다[13,15,35].

Different statistics can be used to detect the spatial genetic autocorrelation. Moran’s index and Geary’s index are among the most frequently used measures.25,26 More recently multi-locus measures of spatial autocorrelation based on genetic distances were introduced, and a new statistics, called genetic distograms, has been created to detect spatial genetic autocorrelation, and to test the statistical significance of spatial autocorrelation.36 In the present study, we choose genetic distograms that was implemented in Spatial Genetic Software (SGS, version 1.0d), to detect the spatial genetic autocorrelation using Fst statistics as a genetic distance measure. The construction of genetic distograms has two advantages.16 First, it describes spatial patterns for multiple variables simultaneously. Second, it applies established concepts of genetic distance to measure dissimilarities. Another advantage of genetic distograms in SGS software is that the statistical significance of spatial genetic autocorrelation can be tested by a permutation procedure.

공간 유전 자기 상관을 탐지하기 위해 여러 통계 방법이 사용될 수 있다. Moran 지수와 Geary 지수는 가장 자주 사용되는 측정법 중 하나이다[25,26]. 최근에는 유전 거리를 기반으로 한 다위치 공간 자기 상관 측정법이 도입되었으며, 공간 유전 자기 상관을 탐지하고 그 통계적 유의성을 검증하기 위한 새로운 통계 방법인 유전 거리도가 개발되었다[36]. 본 연구에서는 Fst 통계를 유전 거리 측도로 사용해 유전 거리도를 생성하고 공간 유전 자기 상관을 탐지하기 위해 Spatial Genetic Software(SGS, 버전 1.0d)에 구현된 유전 거리도를 선택했다. 유전 거리도의 구축에는 두 가지 장점이 있다[16]. 첫째, 여러 변수의 공간 패턴을 동시에 설명할 수 있다. 둘째, 차이를 측정하기 위해 확립된 유전적 거리 개념을 적용한다. SGS 소프트웨어에서 유전 거리도의 또 다른 장점은 퍼뮤테이션 절차를 통해 공간 유전 자기 상관의 통계적 유의성을 테스트할 수 있다는 것이다.

 

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